Caracterización de Typhlocybella maidica (Hemiptera
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1. 1 88 99 6 CATALANO M l S L PARADELL amp A M M DE REMES LENICOV 2008 First record ofthe genus Typhlocybella Hemiptera Auchenorrhyncha Typhlocybinae Dikraneurini from Argentina Rev Soc Entomol Argent 67 3 4 117 119 CATALANO M l S L PARADELL amp A M M DE REMES LENICOV 2009 Typhlocybella maidica Hemiptera Cicadellidae Typhlocybinae Dikraneurini new species from Argentina Zootaxa 2118 65 68 8 ECALE C L amp E A BACKUS 1995a Time course of anatomical changes to stem vascular tissues of alfalfa Medicago sativa L from probing injury by the potato leafhopper Empoasca fabae Harris Can J Bot 73 288 298 9 ECALE C L amp E A BACKUS 1995b Mechanical and salivary aspects of potato leafhopper probing in alfalfa stems Entomol Exp Appl 77 121 132 N 63 64 Rev Soc Entomol Argent 69 1 2 57 64 2010 GIM NEZ PECCI M I LAGUNA A VILA A M M DE REMES LENICOV E VIRLA C BORGOGNO C NOME amp S PARADELL 2002 Difusi n del Corn Stunt Spiroplasma del ma z Spiroplasma kunkel y del vector Dalbulus maidis en la Rep blica Argentina Rev Fac Agron 105 1 8 GUNTHARDT M S amp H WANNER 1981 The feeding behavior of two leafhoppers on Vicia faba Ecol Entomol 6 1 17 22 HEINRICHS C A F G MEDRANO amp H R RAPUSAS 1985 Brown Planthopper Whitebacked Planthopper Green Leafhopper and zigzag Leafhopper2. NIELSEN G W LAMP amp G STUTTE 1990 Potato Leafhopper Homoptera Cicadellidae feeding disruption of phloem translocation in alfalfa J Econ Entomol 83 3 807 813 O BRIEN T P amp M E MCCULLY 1981 The study of plant structure principles and selected methods Melbourne Australia PAGUIA P D PATHAK amp E HEINRICHS 1980 Honeydew excretion measurement techniques for determining differential feeding activity of biotypes of Nilaparvata lugens on rice varieties J Econ Entomol 73 35 40 PARADELL S L 1995 Estudio sistem tico de los tiflocibinos argentinos del G nero Empoasca Homoptera Cicadellidae Rev Soc Entomol Argent 54 1 4 113 153 REMES LENICOV A M M DE A TES N E DAGOBERTO amp N HUGUET 1985 Hallazgo de uno de los vectores del Mal de R o Cuarto en ma z Gac Agron 5 25 251 258 SOGAWA K 1982 The rice brown Planthopper Feeding Physiology and Host Plant Interactions Annu Rev Entomol 27 49 73 VIRLA E C D AZ P CARPANE I LAGUNA J RAMALLO L G MEZ amp M GIM NEZ PECCI 2004 Evaluaci n preliminar de la disminuci n en la producci n de ma z causada por el Corn Stunt Spiroplasma CSS en Tucum n Argentina Bol Sanid Veg Plagas 30 403 413 WATANABE T amp H KITAGAWA 2000 Photosynthesis and translocation of assimilates in rice plants following phloem feeding by the planthopper Nilaparvata lugens Homoptera Delphacidae J Econ
3. Whatman N 1 de 9 cm de di metro se coloc en la base de las plantas de ma z los mismos se retiraron luego de 24 hs de exposici n de los insectos y se rociaron con una soluci n de ninhidrina en acetona al 1 Se colocaron 4 individuos por planta y se realizaron 5 repeticiones La utilizaci n de la ninhidrina permite identificar la presencia de amino cidos en la excreci n lo que indicar a la ingesti n de fluidos floem ticos Heinrichs et al 1985 Paguia et al 1980 RESULTADOS Caracter sticas relevantes de Typhlocybella maidica Se reconoce a campo por su peque o tama o longitud del cuerpo 3 mm coloraci n casta o amarillenta y por su corto y activo movimiento de vuelo entre las plantas hospederas Los principales caracteres diagn sticos para su identificaci n en laboratorio son presencia de dos manchas fuscas laterales a lo largo de una mancha mediana blanquecina en forma de T extendida desde la corona hasta el pronoto alas anteriores con manchas anaranjadas y casta as Fig 1 genitalia del macho pygofer con un corto proceso dorso caudal en forma de espina dirigido hacia arriba Fig 2 aedeagus con un par de procesos ventrales sub paralelos orientados caudalmente con peque as espinas en toda su superficie Fig 3 Da os de alimentaci n El da o visualizado en el campo sobre las plantas hospederas consisti en t picas reas clor ticas dispuestas en zig zag producidas a lo lar
4. captura de ejemplares vivos de T maidica y el mantenimiento de la cr a en laboratorio Tambi n a Miguel Serrano por las valiosas sugerencias aportadas durante la elaboraci n del manuscrito Este estudio ha sido parcialmente financiado por CIC CONICET FONCYT PICT 08 15029 y UNLP N 468 BIBLIOGRAF A CITADA BACKUS E A 1985 Anatomical and sensory mechanisms of Leafhopper and Planthopper Feeding Behavior En John Wiley amp Sons eds The Leafhoppers and Planthoppers L R Nault amp J G Rodr guez New York pp 163 194 2 BACKUS E A 1994 History development and applications of the AC electronic monitoring system for insect feeding En Ellsbury M M E A Backus D L Ullman leds History development and application of AC electronic insect feeding monitors Entomological Society of America Lanham MD pp 1 51 3 BACKUS E A M SERRANO amp C RANGER 2005 Mechanisms of hopperburn An overview of Insect Taxonomy Behavior and Physiology Annu Rev Entomol 50 125 151 4 BRENTASSI M E amp S MALDONADO 2002 Penetration and feeding damage produced by Delphacodes kuscheli Hemiptera Fulgoromorpha Delphacidae on maize and barley leaves Ann Soc Entomol Fr 38 3 271 276 5 CALDERON J D amp E A BACKUS 1992 Comparison of the probing behaviors of Empoasca fabae and E krameri Homoptera Cicadellidae on resistant and susceptible cultivars of common beans J Econ Entomol 85
5. Entomol 93 4 1192 1198
6. Genetic Evaluation for insect Resistance in rice IRRI Los Ba os Laguna Philippines pp 71 170 KABRICK L E A BACKUS 1990 Salivary deposits and plant damage associated with specific probing behaviors of the potato leafhopper Empoasca fabae on alfalfa stems Entomol Exp Appl 56 287 304 KHAN Z R amp R C SAXENA 1984 Technique for demostrating phloem or xilem feeding by Leafhoppers Homoptera Cicadellidae and Planthoppers Homoptera Delphacidae in rice plant Econ Entomol 77 550 552 LAGUNA I G A M M DE REMES LENICOV E G VIRLA A O VILA M P GIM NEZ PECCI P HERRERA J GARAY D PLOPER amp R MARIANI 2002 Difusi n del virus del Mal de R o Cuarto MRCV del ma z su vector delf cidos asociados y hu spedes alternativos en Argentina Rev Soc Entomol Argent 61 1 2 87 97 MARCH G J J A ORNAGHI J E BEVIACQUA amp S L LENARDON 1997 Manual T cnico del Mal de Rio Cuarto Ed Morgan MARION POLL F W DELLA GIUSTINA amp B MAUCHAMP 1987 Changes of electric patterns related to feeding in a mesophyll feeding leafhopper Zyginidia scutellaris Entomol Exp Appl 43 2 115 124 MILES P W 1972 The saliva of Hemiptera Adv Insect Physiol 9 183 255 19 20 2 22 23 24 25 26 27 NAULT L R 8 E D AMMAR 1989 Leafhopper and planthopper transmission of plant viruses Annu Rev Entomol 34 503 529
7. ISSN 0373 5680 impresa ISSN 1851 7471 en linea Rev Soc Entomol Argent 69 1 2 57 64 2010 Caracterizaci n de Typhlocybella maidica Hemiptera Cicadellidae y descripci n del da o producido en plantas de ma z y gram neas asociadas en la Argentina BRENTASSI Mar a E Mar a I CATALANO Susana PARADELL y Ana M MARINO de REMES LENICOV Divisi n Entomolog a y Laboratorio de Morfolog a Vegetal Facultad de Ciencias Naturales y Museo Universidad Nacional de La Plata Buenos Aires Argentina e mail eubrenta fcnym unlp edu ar Characterization of Typhlocybella maidica Hemiptera Cicadellidae and description of the damage caused in maize plants and associated gramineous in Argentina a ABSTRACT In surveys performed during 2006 2008 in order to identify the specific composition of auchenorrhynchous present in maize crops in the central area of Argentina high densities of leafhoppers belonging to the Typhlocybinae subfamily were found in several sites associated with damage to corn leaves This finding prompted the first mention of the Typhlocybella Baker genus for Argentina and also the description of a new species Typhlocybella maidica Catalano The objective was to describe the feeding damage caused by T maidica on its host plants and to show its main characteristics for identification T maidica is recognized by its small size 3mm brown yellowish color with two lateral fuscous spots on its crown forewing
8. Rev Soc Entomol Argent 69 1 2 57 64 2010 los perjuicios ocasionados por la alimentaci n de T7 maidica sobre sus hospederos naturales y dar a conocer las caracter sticas m s sobresalientes para su identificaci n T maidica se reconoce por su peque o tama o 3mm coloraci n casta o amarillenta con dos manchas fuscas a ambos lados de la corona alas anteriores con manchas anaranjadas y casta as y por su caracter stico vuelo corto y r pido entre las plantas hospederas El da o consiste en t picas reas clor ticas alineadas en zig zag sobre ambas epidermis foliares El examen microsc pico revel la p rdida de cloroplastos de las c lulas del mes filo y de la vaina parenquim tica que rodea al haz vascular as como una alteraci n morfol gica de aquellos presentes en la vaina Dep sitos salivales asociados particularmente con el floema tambi n fueron detectados 7 maidica se alimenta principalmente del contenido de las c lulas del mes filo usando la estrategia de alimentaci n conocida como cell rupturing La alta frecuencia de lesiones observadas sobre el ma z motiva a proseguir con los estudios de evaluaci n de perjuicios causados por esta especie y de su importancia en la sanidad del cultivo PALABRAS CLAVE Zea mays Chicharrita Typhlocybinae Sorghum vulgare Digitaria sanguinalis INTRODUCCI N Durante las campa as 2006 2008 en el rea centro de la Argentina se realizaron prospecciones con
9. ato de 36 37 cm de alto por 12 14 cm de di metro con voile en la parte superior con el fin de permitir la aireaci n Los caracteres diagn sticos de esta especie se analizaron a partir de ejemplares disecados para el examen con microscopio estereosc pico seg n Paradell 1995 para las ilustraciones se utiliz una c mara clara y c mara fotogr fica digital Sony Cyber Shot 7 2 Los da os macrosc picos producidos por T maidica sobre sus hospederos naturales se describieron a partir de las observaciones a campo y desde las plantas utilizadas para el mantenimiento de los insectos en cautiverio Para el estudio a nivel tisular se colocaron ejemplares de 7 maidica sobre plantas de ma z y sorgo por 24 hs Luego de este per odo peque os trozos de hojas afectadas y testigo 1cm x 1cm se fijaron con soluci n de FAA formol 10 ml cido ac tico 5 ml alcohol et lico 96 50 ml y agua destilada 35 ml se deshidrataron en una serie creciente de alcohol et lico y se incluyeron en parafina Paraplast Los cortes seriados 10 12 qm espesor se obtuvieron utilizando un micr tomo rotativo tipo Minot y se colorearon con safranina fast green seg n O Brien 8 Mc Cully 1981 Para la observaci n y registro de los da os se utiliz un microscopio Nikon con c mara digital A fin de caracterizar la composici n de la excreci n de T maidica se aplic la metodolog a desarrollada por Khan amp Saxena 1984 Un papel de filtro
10. erv la presencia de dep sitos salivales vertidos BRENTASSI M E et al Descripci n del da o producido por Typhlocybella maidica en maiz w Figs 7 13 Da os microsc picos producidos por Typhlocybella maidica en los tejidos foliares 7 hoja testigo cloroplastos con estructura normal Cln 8 9 c lulas del mes filo m y vaina parenquim tica vp sin cloroplastos 10 morfolog a anormal de los cloroplastos Cla 11 12 dep sitos salivales en asociaci n con los haces vasculares l menes de las c lulas del floema obstruidos con saliva 13 dep sito a nivel de la epidermis se evidencia la penetraci n intercelular de los estiletes 7 8 11 12 Sorghum vulgare 9 10 13 Zea mays Escala 50 pm 61 62 Rev Soc Entomol Argent 69 1 2 57 64 2010 14 Gotas de excreci n verdosas de Fig Typhlocybella maidica luego de la alimentaci n sobre hojas de ma z Fig 15 Reacci n b sica de las gotas de excreci n de Typhlocybella maidica colectadas sobre papel de filtro y te idas con soluci n de ninhidrina durante la alimentaci n de T7 maidica estos dep sitos fueron detectados tanto a nivel de la epidermis lo que evidencia una penetraci n intercelular de los estiletes Figs 11 13 como en asociaci n con los tejidos vasculares particularmente con el tejido floem tico llenando parcial o totalmente el lumen de las c lulas Figs 11 12 Las observaciones realizadas durante la alimentaci n permi
11. go del recorrido realizado por el insecto durante su alimentaci n Los ensayos preliminares en el laboratorio permitieron registrar que un individuo produce un da o aproximado de 0 1 cm hora de alimentaci n Las lesiones se detectaron sobre ambas epidermis foliares Figs 4 6 Sobre las plantas de D sanguinalis utilizadas para la cr a de T maidica se observ una gran parte de la superficie foliar afectada 59 60 Rev Soc Entomol Argent 69 1 2 57 64 2010 Fig 1 Vista general de Typhlocybella maidica Escala 1 mm Figs 2 3 Genitalia del macho 2 pygofer vista lateral 3 aedeagus Escala 0 1 mm rZ me Fig 4 6 Da o t pico de alimentaci n producido por Typhlocybella maidica sobre sus hospederos 4 Zea mays 5 6 Digitaria sanguinalis 5 luego de 24 hs de alimentaci n 6 luego de 72 hs de alimentaci n el da o se incrementa debido al mayor per odo de exposici n con los insectos Fig 6 De acuerdo a los registros obtenidos D sanguinalis puede considerarse como un hospedero favorable para mantener poblaciones de 7 maidica en cautividad El examen microsc pico de la zona afectada revel la p rdida de cloroplastos de las c lulas del mes filo y de la vaina parenquim tica que rodea el haz vascular Figs 7 9 y una alteraci n de la morfolog a de aquellos presentes en la vaina del haz Fig 10 Conjuntamente con los da os anteriormente descriptos se obs
12. idad y provocan el bloqueo local de los fluidos vasculares Watanabe Kitagawa 2000 Brentassi amp Maldonado 2002 Estudios futuros prev n la cuantificaci n de los da os producidos por T maidica sobre el cultivo de ma z a fin de determinar las densidades capaces de influir sobre la fisiolog a del cultivo Asimismo debido a la conocida capacidad vectora de virus y fitoplasmas de representantes de los Typhlocybinae se proyecta proseguir con estudios de evaluaci n de la importancia de esta especie en la sanidad del cultivo CONCLUSIONES El presente estudio constituye el primero en referencia a los da os causados en el ma z por un Typhlocybinae grupo en que en otras latitudes sus especies son plagas reconocidas por su capacidad vectora de pat genos Los da os de alimentaci n producidos por 7 maidica indican que esta especie se alimenta principalmente del contenido de las c lulas del mes filo as como tambi n de fluidos vasculares extra dos del floema A nivel macrosc pico se pueden observar sobre las hojas de los hospederos t picas reas clor ticas dispuestas en zig zag producidas por el insecto a lo largo del recorrido realizado Futuros ensayos prev n cuantificar los da os causados por T maidica as como evaluar su capacidad para vehiculizar pat genos que afectan el ma z AGRADECIMIENTOS Los autores agradecen especialmente a Andrea Toledo por su colaboraci n en las tareas de campo la
13. miras a detectar especies vectoras de las enfermedades m s severas del ma z Corn Stunt Spiroplasma CSS Gim nez Pecci et al 2002 Virla et al 2004 y Mal de R o Cuarto MRCV Remes ef al 1985 March et al 1997 Laguna et al 2002 Las mismas permitieron registrar altas densidades de chicharritas de la subfamilia Typhlocybinae que causaban evidentes da os en el cultivo Este hallazgo origin la primera menci n para la Argentina del g nero Typhlocybella Baker Catalano et al 2008 y la descripci n de una nueva especie para la ciencia Typohlocybella maidica Catalano Catalano et al 2009 El comportamiento alimentario de hem pteros auquenorrincos ha sido ampliamente estudiado a causa del da o directo que provocan sobre sus hospederos naturales y por transmitir enfermedades a las plantas Miles 1972 Sogawa 1982 Backus 1985 Nault amp Ammar 1989 Nielsen et al 1990 Los da os de alimentaci n de los tiflocibinos en particular referidos como hopperburn han merecido especial atenci n en el mundo por los severos efectos relacionados con la producci n de secreciones salivales y la acci n mec nica de los estiletes durante la prueba e ingesti n Backus et al 2005 Son conocidas las estrategias de alimentaci n y el tipo de lesiones producidas por especies del g nero Empoasca Walsh sobre Medicago sativa L y Phaseolus vulgaris L a trav s de estudios realizados en otras latitudes Kabrick a
14. mp Backus 1990 Calder n amp Backus 1992 Ecale amp Backus 1995a b Sin embargo en la Argentina no existen contribuciones acerca de la actividad alimentaria de los tiflocibinos Debido a la frecuencia de 7 maidica sobre los cultivos de Zea mays L Sorghum vulgare L y Digitaria sanguinalis L Scop maleza asociada a dichos cultivos el objetivo de esta contribuci n fue describir los da os causados por la alimentaci n de esta especie y tambi n dar a conocer las caracter sticas m s sobresalientes para facilitar su identificaci n MATERIAL Y M TODOS Los ejemplares de 7 mai dica se capturaron con red entomol gica de arrastre y aspirador manual en diferentes BRENTASSI M E et al Descripci n del da o producido por Typhlocybella maidica en maiz localidades de la provincia de Buenos Aires Chacabuco Chivilcoy Jun n y Saladillo durante los meses de diciembre enero y febrero en las campa as 2006 2008 La cr a experimental se llev a cabo bajo condiciones naturales sobre plantas de ma z sorgo y D sanguinalis Las plantas de ma z y sorgo se obtuvieron de semillas y se utilizaron en estado de 2 a 3 hojas Las de D sanguinalis se transplantaron desde el campo en estado reproductivo En todos los casos se utilizaron macetas pl sticas de 1 dm con tierra f rtil Cada maceta conten a una de las especies hospederas 2 3 plantas se las cubri con una jaula cil ndrica de PET polietilen tereftal
15. s with orange and brown marks and the typical short and active flight movement among host plants The damage produced consisted in typical chlorotic areas arranged in zigzag on both foliar epidermises Microscopic examination revealed lost of chloroplasts in mesophyll and vascular bundle parenchymal sheath cells and changes in the morphology of the chloroplasts of the bundle sheath Also the presence of salivary deposits particularly in relation to phloem was observed 7 ma dica feeds primarily from mesophyll cell contents using the cell rupturing feeding strategy The high frequency of leaf injuries on maize stimulates the pursuit of new studies in order to evaluate the importance of the damages caused by this species as well as to determine if they play a role in the health of the crop KEY WORDS Zea mays Leafhopper Typhlocybinae Sorghum vulgare Digitar a sanguinalis E RESUMEN Los muestreos realizados en el rea maicera centro de la Argentina durante las campa as 2006 2008 con el fin de identificar la composici n espec fica de auquenorrincos presentes permitieron detectar altas densidades de chicharritas pertenecientes a la subfamilia Typhlocybinae que causaban evidentes da os Este hallazgo motiv la primera menci n para la Argentina del g nero Typhlocybella Baker y la descripci n de una nueva especie Typhlocybella maidica Catalano El objetivo fue describir Recibido 18 1 2010 aceptado 5 IV 2010 57 58
16. te con el floema y la tinci n de las gotas de excreci n con la soluci n de ninhidrina indican adem s la succi n de savia de este tejido Los estudios realizados por Backus 1994 demostraron la ingesti n de clorofila por ninfas de Empoasca fabae Harris y la succi n desde el floema fue registrada para tiflocibinos por G nthardt amp Wanner 1981 y Ecale amp Backus 19954 La alteraci n de la morfolog a de los cloroplastos en la zona afectada probablemente est relacionada con la desorganizaci n de las membranas tilacoidales lo cual concuerda con los da os producidos por F fabae sobre las hojas de Medicago sativa L Kabrick amp Backus 1990 y los provocados sobre las hojas de ma z por el fulgoromorfo Delphacodes kuscheli Fennah principal vector del Mal de R o Cuarto virus MRCV en la Argentina Brentassi amp Maldonado 2002 Los dep sitos salivales producidos por BRENTASSI M E et al Descripci n del da o producido por Typhlocybella maidica en ma z T maidica sobre las hojas de ma z y sorgo son semejantes al patr n tenue descripto por Kabrick 8 Backus 1990 para Empoasca fabae en los tallos de alfalfa los cuales no bloquean directamente el floema Ecale amp Backus 1995a b Estos dep sitos son distintos a los depositados durante la alimentaci n de hemipteros esternorrincos y auquenorrincos Delphacidae conocidos como salivary sheaths los cuales son secretados en abundante cant
17. tieron detectar peque as gotas de excreci n verdosa depositadas sobre las hojas de ma z Fig 14 Las gotas colectadas sobre papel de filtro se ti eron de color viol ceo luego del tratamiento con la soluci n de ninhidrina reacci n b sica lo que indica la presencia de amino cidos Fig 15 DISCUSI N T maidica exhibe un comportamiento alimentario similar al descripto para otros tiflocibinos suctores tales como Zyginidia scutellaris Herrich Schaeffer Marion Poll et al 1987 y Empoasca spp G nthardt amp Wanner 1981 Kabric amp Backus 1990 La conducta de estos insectos detalladamente descripto por Backus etal 2005 es conocida como cell rupturing en referencia al tipo de da o ocasionado sobre sus hospederos Las t picas manchas clor ticas alineadas en zig zag asociadas con la actividad alimentaria de 7 maidica se asemejar an al da o causado por los tiflocibinos que utilizan el m todo de stipplers producen stipple marks patr n descripto por Backus et al 2005 para Empoasca abrupta DeLong y Z scutellaris sobre leguminosas y ma z respectivamente La excreci n de gotas verdosas as como la p rdida de cloroplastos de las c lulas del mes filo y de la vaina parenquim tica que rodea al haz vascular permiten inferir que 7 maidica se alimenta activamente del contenido de estas c lulas La presencia de dep sitos salivales relacionados con los haces vasculares particularmen
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