PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali
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1. Jalisco SAF 2004 Therefore on the basis of the successful results of biological control programs in other countries the Mexican government released the predator C montrouzieri and the parasitoid A kamali together with two introductions of the PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali SOBRE LA COCHINILLA ROSADA EN BROTES DE TECA EN BAHIA BANDERAS NAYARIT control biol gico en otros pa ses implement la libe raci n del depredador C montrouzieri y el parasitoi de A kamali para el control de la CRH con dos in troducciones del parasitoide G indica en los estados de Nayarit y Jalisco Santiago Islas et al 2008 Las poblaciones de CRH han disminuido pero se necesita estudiar en condiciones de campo la contri buci n relativa de cada uno de los enemigos naturales liberados para controlar la CRH Kairo et al 2000 Por tanto el objetivo de este trabajo fue evaluar el parasitismo natural e inducido de A kamali sobre M hirsutus en brotes de teca Tectona grandis L Verbe naceae infestados artificialmente con CRH en Bah a de Banderas Nayarit MATERIALES Y M TODO Este trabajo se hizo en 7 ha de una plantaci n de teca prin cipal hospedero de la CRH en Nayarit con una edad de 6 a os ubicada a 20 45 16 N y 105 16 47 O en el ejido San Vicen te municipio de Bah a de Banderas de febrero a mayo de 2006 Dada la importancia cuarentenaria de la CRH las pruebas se hicieron en bolsas de te2. ci n de la plaga y no evit su incremento lo cual se atribuye a la interferencia de las hormigas y al impac to negativo de los hiperparasitoides AGRADECIMIENTOS A la Direcci n General de Sanidad Vegetal DGSV al Co mit Estatal de Sanidad Vegetal de Nayarit CESAVENAY y al Laboratorio de Producci n de Organismos Ben ficos del Pro grama Regional Emergente contra la Cochinilla Rosada del Hi bisco en Nayarit y Jalisco SENASICA SAGARPA por el apoyo otorgado LITERATURA CITADA Abd Rabou S 2005 The effect of augmentative releases of indigenous parasitoid Anagyrus kamali Hymenoptera Encyrtidae on populations of Maconellicoccus hirsutus Hemiptera Pseudococcidae in Egypt Arch Phytopathol Plant Protection 38 129 132 Bach E C 1991 Direct and indirect interactions between ants Pheidole megacephala scales Coccus viridis and plants Pluchea indica Oecologia 87 233 239 Bartlett B R 1978 Pseudococcidae Jz Clausen C P ed Introduced Parasites and Predators of Arthropod Pest and Weeds a World Review Agriculture Handbook No 480 USDA Washington D C pp 137 170 Cermeli M PR Morales V F Godoy R Romero y O C rdenas 2002 Presencia de la cochinilla rosada de la cayena Maconellicoccus hirsutus Green Hemiptera Pseudococcidae en Venezuela Entomotr pica 17 103 105 Gautam R D 2003 Classical biological control of pink hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Green in the
3. Caribbean Plant Protection Bull 55 1 8 Gonz lez Hern ndez H M W Johnson and N J Reimer 1999 Impact of Pheidole megacephala F Hymenoptera Formicidae on the biological control of Dysmicoccus brevipes Cockerell Homoptera Pseudococcidae Biol Control 15 145 152 Goolsby A J A A Kirk and D E Meyerdirk 2002 Seasonal phenology and natural enemies of Maconellicoccus hirsutus Hemiptera Pseudococcidae in Australia Florida Entomol 85 494 498 Kairo M T K G V Pollard D D Peterkin and V E L pez 2000 Biological control of the hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Green Hemiptera Pseudococcidae in the Caribbean Integrated Pest Manag Rev 5 241 254 Littell R C P R Henry and C B Ammerman 1998 Statistical analysis of repeated measures data using SAS procedures J Anim Sci 76 1216 1231 Meyerdirk D E R Warkentin B Attavian E Gersabeck A Francis M Adams and G Francis 2003 Manual del Proyecto para el Control Biol gico de la Cochinilla Rosada del Hibisco Traducci n al espa ol por el IICA en acuerdo con el USDA 2a Ed USDA IICA San Jos Costa Rica 214 p Michaud J P and G A Evans 2000 Current status of pink hibiscus mealybug in Puerto Rico including a key to parasitoid species Florida Entomol 83 97 101 Morais M 1998 Releases of the parasitic wasp Anagyrus kamali Hymenoptera Encyrtidae in the field to control pink mealybug Maconell
4. a de Banderas Nayarit M xico The treatments were 1 exclusion of natural enemies 2 natural parasitism and 3 induced parasitism A kamali The effect of the treatments was determined by recording the numbers of PHM nymphs adult females and ovisacs as well as the number of parasitoid mummies 15 and 30 d after treatments were established The parasitoid A kamali regulated the population growth of PHM on the sprouts covered with organza sleeves under field conditions The average reduction of the pest was 96 5 in 30 d Natural parasitism was negligible in regulating the pest and did not prevent its increase this was attributed to interference of ants and to the negative impact of hyperparasitoids Key words Anagyrus kamali Tectona grandis Maconellicoccus hirsutus biological control mealybugs INTRODUCTION he pink hibiscus mealybug PHM is native to southern Asia or Australia Roltsch et al 2000 and is distributed in tropical and subtropical regions over the world Sagarra and Peterkin 1999 It affects more than 200 host species belonging to 70 plant families Padilla 2000 Meyerdirk et al 2003 and causes economic losses AGROCIENCIA 1 de octubre 15 de noviembre 2009 subtropicales del mundo Sagarra y Peterkin 1999 Afecta a m s de 200 hospederos incluidos en 70 fami lias de plantas Padilla 2000 Meyerdirk ez al 2003 y ocasiona problemas econ micos por el da o directo en las plantas hospederas y
5. capacidad de las hormigas simbiontes para reducir la efectividad de los parasitoides liberados Por tanto 736 VOLUMEN 43 NUMERO 7 ovisacs Sermefio y Navarro 2000 reported similar reductions in St Kitts St Thomas and St Croix although reductions occurred 20 to 24 months after releasing A kamali into the environment Evaluation time of our study was one month therefore variation over time of the impact of the parasitoid could have been affected by the conditions of the study such as the organza sleeves and the PHM population on the teak shoots composed of third instar nymphs and pre ovipositing females the insect stages preferred by the parasitoid Sagarra and Vincent 1999 Moreover under field conditions it may be that A kamali parasitizes a smaller number of hosts thereby avoiding elimination of its hosts and assuring the future of its descendents and thus providing continuous long term regulation Sagarra et al 2000 On shoots where the parasitoid was released an average of 76 2 mummies per shoot was recorded the highest number of mummies on a shoot was 138 In three of the experimental units the PHM population was eliminated and on another three population reduction varied between 77 4 and 99 0 These results coincide with those obtained in Puerto Rico the Caribbean islands and California USA where the parasitoid A kamali caused reductions in PHM populations of 88 to 99 Sermefio and Navarro 2000
6. mielecilla producida por el piojo harinoso de la pi a Dysmicoccus brevipes Cocckerell Hemiptera Pseu dococcidae de lo contrario esto provoca la muer te de los estados ninfales m viles de esa especie Sin embargo en el tratamiento de parasitismo inducido el promedio de momias por brote fue 11 1 es decir la actividad de A kamali fue responsable de la dis minuci n de la poblaci n en 22 La disminuci n de CRH en este estudio fue menor que el 79 3 de reducci n registrado en ramas de hibisco Hibiscus rosa sinensis L Malvaceae en Trinidad y Tobago principalmente por la actividad del parasitoide A kamali 19 d despu s de liberado aunque tambi n se observ la presencia del depredador Cycloneda sanguinea L Coleoptera Coccinellidae Morais 1998 En el presente estudio en los brotes donde se permiti acceso de los enemigos naturales el prome dio de momias por brote fue 3 6 aunque tambi n se detect la presencia del depredador Diomus sp Co leoptera Coccinellidae El control ejercido por estos enemigos naturales contribuy de forma incipiente en la reducci n de la plaga En estos brotes se ob servaron hormigas que realizaban labores de limpieza que no permitieron la acumulaci n de mielecilla ni el desarrollo de fumagina adem s de interferir con la actividad de los enemigos naturales En el conteo a los 30 d se registr una diferencia importante en la densidad poblacional de CRH entre inclusion in the sl
7. mummies of the parasitoid insects were also collected and placed in gelatin capsules at room temperature 28 2 C in the laboratory emerged parasitoids were conserved in 70 alcohol In addition predators found on the infested shoots were also collected The counts were done carefully so as not to damage shoots and to prevent introduction or escape of insects The experimental design was completely randomized and the experimental unit was one teak shoot with an initial average of 250 1 56 1 PHM treatments were replicated six times The PHM population counts nymphs and females were analyzed with the MIXED procedures for measurements repeated over time with the structure of covariance ARH 1 selected in accord with the AICC Akaike Information Criteria and BIC Bayesian Information Criteria Litell et a 1998 SAS Institute 2004 The LSMEANS option was used to calculate the means by minimum squares per treatment time and interaction and the option SLICE for tests of simple effects of the treatments for each sampling date In addition treatment effects on PHM population density were compared by contrasts using SAS 9 1 SAS Institute 2004 RESULTS AND DISCUSSION The parasitoid A kamali decreased PHM population Figure 1 on teak shoots 30 d after its 2500 Exclusi n de enemigos naturales 2000 m Parasitismo natural z Parasitismo inducido y a o 1500 5 E a E 1000 ae Q 2 Q 50
8. soursop Annona muricata L In Egypt PHM caused severe damage to Hibiscus spp Malvaceae as well as to cotton Gossypium sp Andes berry Rubus glaucus and other hosts Bartlett 1978 Sagarra and Peterkin 1999 In Puerto Rico initial PHM infestations caused the quick death of 80 of the hibiscus shoots Michael and Evans 2000 The same population growth trend occurred on shoots to which free access of its natural enemies was permitted and was statistically similar to that of the population of the treatment without natural enemies The population with the natural parasitism treatment had a density 5 3 times higher than its initial density of this population 99 8 were nymphs 0 01 were adult females and 0 1 were ovisacs Therefore the activity of natural enemies did not significantly reduce PHM population growth which although lower than that recorded for the control treatment was not hindered A factor that could have had a detrimental effect on the activity of natural enemies may have been the high ant population observed on 50 of the shoots Ants protect mealybugs from their natural enemies in exchange for the honey like substance they excrete This symbiosis interferes with the effectiveness of natural enemies Bartlett 1978 Gonz lez Hern ndez et al 1999 According to Bach 1991 the ant P megacephala has mutualistic relationship with Coccus viridis Green Hemiptera Coccidae the highest populations of th
9. las bolsas en el extremo superior para permitir el libre acceso de los enemigos naturales de CRH presentes en la plantaci n pa rasitismo natural 3 introducir en las bolsas tres hembras y tres parasitoid G indica in the states of Nayarit and Jalisco Santiago Islas et al 2008 The PHM populations have decreased but it is necessary to study the relative contribution of each of the released natural enemies to control PHM under field conditions Kairo et a 2000 Thus the objective of this study was to evaluate natural and induced parasitism of A kamali against M hirsutus on teak shoots Tectona grandis L Verbenaceae artificially infested with PHM in Bah a de Banderas Nayarit MATERIALS AND METHODS This study was conducted from February to May 2006 on a 6 year old 7 ha plantation of teak principal host of PHM in Nayarit located at 20 45 16 N and 105 16 47 W in the San Vicente Ejido municipality of Bah a de Banderas Given the importance of the PHM in quarantine programs the tests were conducted in sleeves to prevent the dissemination of the pest Forty teak trees were selected and on each tree one shoot 15 to 20 cm long at a height of 1 2 to 1 5 m with terminal leaves 5 cm were selected Insects were removed with a paint brush from each shoot which were then covered with organza sleeves 50X60 cm PHM ovisacs were collected from soursop fruits on a plantation located in the Ejido Cruz de Huanacax
10. 0 a a 0 _ b 0 15 30 Tiempo d Figura 1 Densidad promedio de CRH ninfas y adultos en brotes de teca despu s de establecer los trata mientos Figure 1 Average PHM population density nymphs and adults on teak shoots after treatment establishment PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali SOBRE LA COCHINILLA ROSADA EN BROTES DE TECA EN BAHIA BANDERAS NAYARIT CRH En los brotes sin presencia de enemigos natu rales la poblaci n disminuy 47 3 y en aqu llos donde se permiti el acceso de los enemigos natura les la disminuci n fue 40 9 En cambio la mayor reducci n 72 3 se registr en los brotes donde se liber el parasitoide A kamali En los tres casos 50 de la reducci n se atribuye a la mortalidad natural de los machos de la CRH ya que tienen el aparato bucal atrofiado y viven pocos d as adem s la relaci n sexual es aproximadamente 0 40 machos por 0 60 hembras Sagarra y Vincent 1999 Persad y Khan 2002 Meyerdirk et al 2003 En los brotes con bolsa cerrada sin presencia de enemigos naturales y en el tratamiento donde se li ber A kamali se observ abundante mielecilla excretada por la CRH la cual ocasion un r pido desarrollo de fumagina que pudo interferir con el cre cimiento adecuado de la CRH y la actividad de los parasitoides Al respecto Gonz lez Hern ndez ez al 1999 reportan que Pheidole megacephala E Hy menoptera Formicidae ayuda a remover excesos de
11. C Criterio de Informaci n Bayesiano Litell et al 1998 SAS Institute 2004 Se utiliz la opci n LSMEANS para calcular las medias por m nimos cuadrados por tratamiento por tiempo e interacci n y la opci n SLICE para realizar pruebas de efectos simples de los tratamientos para cada fecha de muestreo Adem s se compar el efecto de los tratamientos sobre la den sidad poblacional de CRH mediante contrastes usando SAS 9 1 SAS Institute 2004 RESULTADOS Y DISCUSI N El parasitoide A kamali disminuy la poblaci n de CRH Figura 1 en los brotes de teca 30 d des pu s de su inclusi n en las bolsas F 6 17 gl 2 45 p 0 004 en contraste la poblaci n de CRH aument en los brotes donde se excluy a los ene migos naturales y en aqu llos donde se permiti su libre acceso Tambi n hubo diferencia en la densidad poblacional de CRH a los 15 y 30 d F 5 57 gl 2 45 p 0 006 as como interacci n entre los trata mientos y los tres per odos de registro F 2 38 gl 4 45 p 0 065 En el conteo 15 d despu s de establecer los trata mientos Figura 1 hubo una disminuci n general de 732 VOLUMEN 43 NUMERO 7 The number of PHM nymphs adult females and ovisacs were counted 15 and 30 d after beginning the treatments In the shoots where natural enemies were given entrance and those where the parasitoid was released the number of A kamali and other parasitoid mummies was also quantified In the second count 30 d
12. PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali SOBRE LA COCHINILLA ROSADA EN BROTES DE TECA EN BAHIA DE BANDERAS NAYARIT NATURAL AND INDUCED PARASITISM OF Anagyrus kamali AGAINST PINK HIBISCUS MEALYBUG ON TEAK SHOOTS IN BAHIA DE BANDERAS NAYARIT F lix Garcia Valente Laura D Ortega Arenas H ctor Gonz lez Hern ndez Juan A Villanueva im nez Jos L pez Collado Alejandro Gonz lez Hern ndez Hugo C Arredondo Bernal Entomolog a Campus Montecillo Colegio de Postgraduados 56230 Montecillo Estado de M xico ladeorar colpos mx 2Agroecosistemas Tropicales Campus Veracruz Colegio de Postgraduados 91700 Veracruz Veracruz Facultad de Ciencias Biol gicas Universidad Aut noma de Nuevo Le n 66450 San Nicol s de los Garza Nuevo Le n Centro Nacional de Referencia de Control Biol gico 28120 Tecom n Colima RESUMEN El parasitoide Anagyrus kamali Moursi se utiliza en progra mas de control biol gico de la cochinilla rosada del hibisco CRH Maconellicoccus hirsutus Green sin embargo se re quieren estudios detallados sobre su impacto en condiciones de campo En el presente estudio se evalu el parasitismo na tural e inducido de A kamali sobre CRH en brotes de teca cu biertos con bolsas de tela de organza en condiciones de cam po en Bah a de Banderas Nayarit M xico Los tratamientos fueron 1 exclusi n de enemigos naturales 2 parasitismo natural 3 parasitismo inducido A kamal
13. Roltsch et al 2006 Although the design of our study does not entirely reflect field conditions having used organza sleeves to isolate teak shoots it does confirm the high potential of A kamali as an agent for biological control of PHM In addition it warns of the capacity of symbiotic ants to reduce the effectiveness of released parasitoids Therefore it is important to implement strategies to reduce the interference of ants before massive release of the parasitoid CONCLUSIONS The parasitoid A kamali regulated population growth of PHM on teak shoots covered with sleeves made of organza under field conditions Average reduction of the pest was 96 5 in 30 d Regulation of the pest by natural parasitism was negligible and did not prevent population increase this is attributed to interference of ants and to the negative impact of hyperparasitoids End of the English version PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali SOBRE LA COCHINILLA ROSADA EN BROTES DE TECA EN BAHIA BANDERAS NAYARIT es importante implementar estrategias para reducir la interferencia de hormigas antes de realizar las libera ciones inundativas del parasitoide CONCLUSIONES El parasitoide A kamali regul el crecimiento po blacional de la CRH en los brotes de teca cubiertos con bolsas de tela de organza en condiciones de cam po La disminuci n promedio de la plaga fue 96 5 en 30 d El parasitismo natural fue incipiente en la regula
14. cuales se mantuvieron cerradas parasitismo inducido Los parasitoides se obtuvieron del Laboratorio de Reproducci n de Organismos Ben ficos en el municipio de Bah a de Banderas operado por el rea de Control Biol gico de la Campa a Contra la CRH En cada brote de teca se registr la cantidad de ninfas hem bras adultas y ovisacos de CRH 15 y 30 d despu s de iniciar los tratamientos En los brotes donde se permiti el acceso de enemigos naturales y aqu llos donde se liber el parasitoide tambi n se cuantific el n mero de momias de A kamali y de otros parasitoides En el segundo conteo 30 d adem s se reco lectaron las momias de los insectos parasitados y se colocaron en c psulas de gelatina a temperatura ambiente 28 2 C en el laboratorio los parasitoides emergidos fueron conservados en alcohol al 70 Tambi n se recolectaron los depredadores observados en los brotes infestados Los conteos se realizaron cuidadosamente para no da ar los brotes y evitar introducci n o fuga de insectos El dise o experimental fue completamente al azar y la uni dad experimental fue un brote de teca con un promedio inicial de 250 1 56 1 CRH con seis repeticiones por tratamiento Los conteos poblacionales de CRH ninfas y hembras se analizaron con el procedimiento MIXED para mediciones repetidas en el tiempo con la estructura de covarianza ARH 1 seleccionada de acuerdo con los criterios AICC Criterio de Informaci n de Akaike y BI
15. d 297 Consultado 14 de septiembre de 2005 Sagarra L A and D D Peterkin 1999 Invasion of the Caribbean by the hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Green Homoptera Pseudococcidae Phytoprotection 80 103 113 Sagarra L A and C Vincent 1999 Influence of host stage on oviposition development sex ratio and survival of Anagyrus kamali Moursi Hymenoptera Encyrtidae a parasitoid of the hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Green Homoptera Pseudococcidae Biol Control 15 51 56 Sagarra L A C Vincent N F Peters and R K Stewart 2000 Effect of host density temperature and photoperiod on the fitness of Anagyrus kamali a parasitoid of the GARCIA VALENTE et al 737 AGROCIENCIA 1 de octubre 15 de noviembre 2009 hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Entomologia Experimentalis et Applicata 96 141 147 Sagarra L A C Vincent and R K Stewart 2001 Body size as an indicator of parasitoid quality in male and female Anagyrus kamali Hymenoptera Encyrtidae Bull Entomol Res 91 363 367 Santiago Islas T A Zamora Cruz E A Fuentes Temblador L Valencia Luna y H C Arredondo Bernal 2008 Cochinilla rosada del hibisco Maconellicoccus hirsutus Hemiptera Pseudococcidae Jn H C Arredondo Bernal y L A 738 VOLUMEN 43 NUMERO 7 Rodriguez del Bosque eds Casos de Control Biol gico en M xico 1 edici n Mundi Prensa M xico M xico D E pp 177 190 SAS In
16. e A kamali al ambiente El tiempo de evaluaci n en el presente traba jo fue un mes por tanto la variaci n en el tiempo del impacto del parasitoide pudo ser influida por las condiciones de desarrollo del estudio como las bol sas de tela de organza y la poblaci n de CRH en los brotes de teca compuesta por ninfas de tercer instar y hembras en preoviposici n estados preferidos por el parasitoide Sagarra y Vincent 1999 Adem s en condiciones de campo A kamali puede parasitar un menor n mero de hu spedes para evitar eliminarlo y asegurar el futuro de su descendencia lo cual propor ciona una regulaci n continua a largo plazo Sagarra et al 2000 En los brotes donde se liber el parasi toide se registr un promedio de 76 2 momias por brote y la mayor cantidad de momias en un brote fue de 138 En tres de las unidades experimentales se elimin la poblaci n de CRH y en las otras tres la re ducci n poblacional vari de 77 4 a 99 0 Estos re sultados coinciden con los obtenidos en Puerto Rico el Caribe y California EE UU donde el parasitoide A kamali ocasion disminuciones poblacionales de la CRH de 88 a 99 Serme o y Navarro 2000 Roltsch et al 2006 Aunque el dise o del presente estudio no refleja condiciones totales de campo ya que se usaron bol sas de tela para aislar los brotes de teca s plantea el alto potencial que tiene A kamali como agente de control biol gico de la CRH Adem s se advierte la
17. e scales were found with ants on Pluchea indica L Asteraceae and moreover the mortality rate from parasitism and other factors was very low In pineapple Ananas comosus plantations the mealybugs Dysmicoccus brevipes and D neobrevipes PARASITISMO NATURAL E INDUCIDO DE Anagyrus kamali SOBRE LA COCHINILLA ROSADA EN BROTES DE TECA EN BAHIA BANDERAS NAYARIT Signiphora sp Chartocerus sp Hymenoptera Sig niphoridae Cheiloneurus sp Prochiloneurus sp Hymenoptera Encyrtidae y Aprostocetus minutus Howard Hymenoptera Eulophidae el parasitismo natural registrado fue 64 0 momias por brote 30 d despu s de abrir las bolsas de organza lo cual sugiere que los parasitoides respondieron al aumento po blacional de la CRH Tambi n se registr un menor promedio de ovisacos por brote en comparaci n con el testigo lo cual afect el potencial reproductivo de la CRH esto ltimo pudo ser ocasionado por la ac tividad de los depredadores coccin lidos observados Diomus sp Los parasitoides adultos observados en los brotes con bolsa abierta durante el estudio fueron A kamali y G indica En el conteo realizado a los 30 d hubo 61 1 y 5 9 de adultos de A kamali y G indica sin embargo en el material colocado en c psulas de ge latina la proporci n de parasitoides primarios emer gidos fue baja Figura 2 y no se present G indica Esto ltimo debido a que las poblaciones de la CRH en Bah a de Banderas Nayarit son bajas pr
18. eeves F 6 17 df2 45 p 0 004 In contrast the PHM population increased on shoots where natural enemies were excluded and on those where free access of natural enemies was permitted There were also differences in PHM population density at 15 and 30 d F 5 57 df 2 45 p 0 006 as well as between treatments and among the three periods recorded F 2 38 df 4 45 p 0 065 In the count 15 d after establishing the treatments Figure 1 there was a general decrease of PHM On the shoots without natural enemies population decreased 47 3 and on those where natural enemies were permitted access the decrease was 40 9 In comparison the largest reduction 72 3 was recorded on the shoots where the parasitoid A kamali was included In the three cases 50 of the reduction was attributed to natural mortality of the PHM males which have an atrophied mouth apparatus and live only a few days moreover the sex ratio is approximately 0 40 males to 0 60 females Sagarra and Vincent 1999 Persad and Khan 2002 Meyerdirk et al 2003 On the shoots in closed sleeves without natural enemies and in the treatment in which A kamali was released abundant honeydew excreted by PHM was observed this provoked rapid development of black sooty mold which could have interfered with adequate growth of PHM and with parasitoid activity In this respect Gonz lez Hern ndez et al 1999 report that Pheidole megacephala F Hymenoptera Formicidae he
19. i El efecto de los tratamientos se determin registrando la cantidad de ninfas hembras adultas y ovisacos de la CRH as como el n mero de momias de los parasitoides 15 y 30 d despu s de estableci dos los tratamientos El parasitoide A kamali regul el creci miento poblacional de la CRH en los brotes de teca cubiertos con bolsas de tela de organza en condiciones de campo La disminuci n promedio de la plaga fue 96 5 en 30 d El pa rasitismo natural fue incipiente en la regulaci n de la plaga y no evit su incremento lo cual se atribuye a la interferencia de las hormigas y al impacto negativo de los hiperparasitoides Palabras Clave Anagyrus kamali Tectona grandis Maconellicoccus hirsutus control biol gico piojos harinosos INTRODUCCI N a cochinilla rosada del hibisco CRH es na tiva del sur de Asia o Australia Roltsch et al 2000 y se distribuye en regiones tropicales y Autor responsable lt Author for correspondence Recibido Junio 2008 Aprobado Mayo 2009 Publicado como ART CULO en Agrociencia 43 729 738 2009 729 ABSTRACT The parasitoid Anagyrus kamali Moursi is used in biological control programs against Pink Hibiscus Mealybug PHM Maconellicoccus hirsutus Green However detailed studies on its impact in field conditions are needed This study evaluated natural and induced parasitism of A kamali against PHM on teak shoots covered with organza sleeves under field conditions in Bah
20. icoccus hirsutus Green Hemiptera Pseudococcidae and preliminary results on efficacy Jn Persad C and D Johnston eds Management Strategies for the Control of the Hibiscus Mealybug Proceedings of the Ist Seminar on the Hibiscus Mealybug Centeno Trinidad and Tobago pp 44 49 Padilla M R 2000 Bioecolog a de la cochinilla rosada y su riesgo de ingreso en Honduras Manejo Integrado de Plagas 57 10 22 Persad A and A Khan 2002 Comparison of life table parameters for Maconellicoccus hirsutus Anagyrus kamali Cryptolaemus montrouzieri and Scymnus coccivora BioControl 47 137 149 Roltsch W J D E Meyerdirk and R Warkentin 2000 Pink hibiscus mealybug biological control in Imperial Valley Jn Woods D M ed Biological Control Program California Department of Food and Agriculture Plant Health and Pest Prevention Services Sacramento California pp 14 18 Roltsch W J D E Meyerdirk R Warkentin E R Andress and K Carrera 2006 Classical biological control of the pink hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus Green in southern California Biol Control 37 155 166 SAF Sistema de Alerta Fitosanitaria 2004 Detecci n de la cochinilla rosada del hibisco Maconellicoccus hirsutus Green en el municipio de Bah a de Banderas Nayarit M xico Noticias sobre brotes de plagas del Sistema de Alerta Fitosanitaria de la NAPPO 8 de marzo de 2004 http www pestalert org ViewArchNewsStory cfm ni
21. incipal mente por la acci n reguladora de A kamali liberado anteriormente Santiago Islas et al 2008 La actividad de los parasitoides primarios en el control de la CRH fue alterada por los hiperparasi toides nativos Figura 2 Roltsch e al 2006 re portan que durante el segundo a o del programa de control de la CRH en California EE UU el impac to de los hiperparasitoides nativos como Marrieta sp Hymenoptera Aphelinidae y Chartocerus sp sobre las especies de parasitoides primarios A minutus A kamali 94 12 5 34 4 37 4 Prochiloneurus sp y Chartocerus sp Cheiloneurus sp Signiphora sp Figura 2 Proporci n de parasitoides e E hiperparasitoides emergidos de las momias recolectadas en los brotes de teca con bolsa abierta en Bah a de Banderas Nayarit Figure 2 Proportion of hyperparasitoids and E parasitoids emerged from mummies collected from teak shoots covered with open sleeves Bahia de Banderas Na yarit Beardsley are attended by several ant species mainly P megacephala which interfere with the activity of the parasitoid Anagyrus ananatis Gahan Gonz lez Hern ndez et al 1999 In our study in spite of the presence of ants and hyperparasitoids Signiphora sp Chartocerus sp Hymenoptera Signiphoridae Cheiloneurus sp Prochiloneurus sp Hymenoptera Encrytidae and Aprostocetus minutus Howard Hymenoptera Eulophidae the recorded natural parasitism
22. la de organza para prevenir la dise minaci n de la plaga Se seleccionaron 40 rboles de teca y en cada uno se seleccion un brote longitud 15 a 20 cm con hojas terminales 5 cm a una altura de 1 2 a 1 5 m En cada brote se eliminaron los insectos con un pincel y despu s el brote se cubri con una bolsa de tela de organza de 50X60 cm Ovisacos de CRH fueron recolectados en frutos de guan bana de una plan taci n localizada en el ejido de la Cruz de Huanacaxtle munici pio de Bah a de Banderas a 5 km de la plantaci n de teca Los ovisacos se revisaron en el laboratorio con un microscopio para eliminar huevos de insectos depredadores y piojos harinosos dife rentes a la CRH y se aislaron en c psulas de gelatina Cada brote de teca se infest con tres ovisacos de CRH colocados entre las dos hojas terminales antes de cerrar las bolsas de organza La densidad de ninfas de CRH por brote se calcul con un conteo 15 d despu s de la emergencia En esta ocasi n se elimi naron los brotes con mielecilla fumagina y contaminaci n por otros piojos harinosos y se seleccionaron 18 brotes para conti nuar con las observaciones Se evaluaron tres tratamientos 9 d despu s del conteo ini cial sobre ninfas de tercer instar y adultos de CRH 1 mantener las bolsas cerradas para registrar el crecimiento poblacional de la CRH sin la presencia de enemigos naturales que afectaran su desarrollo exclusi n de enemigos naturales testigo 2 abrir
23. lps to remove excess honeydew produced by the pineapple mealybug Dysmicoccus brevipes Cocckerell Hemiptera Pseudococcidae otherwise it would cause death of the nymphs in the mobile stages of this species However with the treatment of induced parasitism the average number of mummies per shoot was 11 1 that is the activity of A kamali was responsible for a 22 decrease in the population The reduction of PHM in our study was smaller than the 79 3 recorded in hibiscus Hibiscus rosa sinensis L Malvaceae branches in Trinidad and Tobago due mainly to activity of A kamali 19 d after release even with the presence of the predator Cycloneda sanguinea L Coleoptera Coccinelldae Morais 1998 In our study in the shoots where natural enemies were permitted access the average number of mummies per shoot was 3 6 although the presence of Diomus sp Coleoptera Coccnellidae was also detected The control exerted GARCIA VALENTE et al 733 AGROCIENCIA 1 de octubre 15 de noviembre 2009 los tratamientos Figura 1 La mayor poblaci n ocu rri en los brotes sin enemigos naturales y fue 6 7 veces mayor que la densidad inicial constituida por 96 8 de ninfas 0 6 de hembras y 2 5 de ovi sacos Esto manifiesta la alta capacidad reproductiva y de adaptaci n de la CRH que de no presentarse un factor que regule sus poblaciones puede afectar seria mente a sus hospederas preferenciales teca Tectona grandis L hibisc
24. na relaci n mutualista con la escama Coccus viridis Green Hemiptera Coccidae las poblaciones m s altas de la escama estuvieron en plantas de Pluchea indica L Asteraceae con hormi gas y adem s la tasa de mortalidad por parasitismo y otros factores fue muy baja En plantaciones de pi a Ananas comosus los piojos harinosos Dysmicoccus brevipes y D neobrevipes Beardsley son atendidos por varias especies de hormigas principalmente P megacephala las cuales interfieren en la actividad del parasitoide Anagyrus ananatis Gahan Gonz lez Her n ndez et al 1999 En el presente trabajo a pesar de la presencia de hormigas y de los hiperparasitoides 734 VOLUMEN 43 NUMERO 7 by these natural enemies contributed negligibly to decreasing the pest On these shoots ants were observed carrying out activities of cleaning which prevented accumulation of honeydew or the development of black sooty mold and interfered with the activity of natural enemies The 30 d count showed a major difference in PHM population density among the treatments Figure 1 The highest population comprising 96 8 nymphs 0 6 females and 2 5 ovisacs occurred on the shoots without natural enemies 6 7 times higher than initial density This evidences PHM s large capacity for reproduction and adaptation that without a factor to regulate its population can seriously affect its preferred hosts teak Tectona grandis L hibiscus Hibiscus rosa sinensis
25. o Hibiscus rosa sinensis guan bana Annona muricata L En Egipto la CRH caus da os severos sobre Hibiscus spp Malvaceae incluyen do algod n Gossypium sp mora Rubus glaucus y otros hospederos Bartlett 1978 Sagarra y Peterkin 1999 En Puerto Rico las infestaciones iniciales de CRH ocasionaron que 80 de los brotes de hibisco murieran en poco tiempo Michaud y Evans 2000 La misma tendencia de crecimiento de la CRH se present en los brotes donde se permiti a los ene migos naturales libre acceso y fue estad sticamente similar a la poblaci n del tratamiento sin enemigos naturales La poblaci n del tratamiento con parasi tismo natural fue 5 3 veces mayor que la densidad inicial constituida por 99 8 de ninfas 0 01 de hembras adultas y 0 1 de ovisacos Por tanto la actividad de los enemigos naturales presentes no re dujo significativamente el crecimiento poblacional de CRH ya que a pesar de ser menor a la registrada en el tratamiento testigo no se evit su incremento Un factor detrimental a la actividad de los enemi gos naturales pudo ser la alta poblaci n de hormigas observada en 50 de los brotes Las hormigas prote gen a los piojos harinosos de sus enemigos naturales a cambio de tomar la mielecilla que excretan Esta simbiosis interfiere en la efectividad de los enemigos naturales Bartlett 1978 Gonz lez Hern ndez et al 1999 Seg n Bach 1991 la hormiga cabezona P megacephala presenta u
26. por su importancia como plaga cuarentenaria Kairo et al 2000 Cermeli et al 2002 Los m todos de combate f sicos y qu mi cos tienen un xito limitado en el control de la CRH Cermeli et al 2002 Persad y Khan 2002 Sin em bargo en su h bitat nativo la CRH es raramente una plaga y se mantiene en niveles bajos sin causar da o econ mico debido a la presencia de enemigos natu rales eficientes Goolsby et al 2002 Anagyrus kamali Moursi Hymenoptera Encyrtidae es un parasitoide usado en programas in ternacionales para el control biol gico de la CRH Se introduce junto con otros enemigos naturales como los depredadores Cryptolaemus montrouzieri Mulsant y Scymnus coccivora Ramakrishna Ayyar Coleoptera Coccinellidae y los parasitoides Giranusoidea indica Shafee Alam y Agarwal Hymenoptera Encyrtidae y Allotropa sp nr mecridae Hymenoptera Platygas teridae Hay resultados exitosos en Egipto Bartlett 1978 Abd Rabou 2005 en Antigua y Barbuda Ba hamas Barbados Dominica Grenada Jamaica St Kitts y Nevis St Thomas St Vincent y Granadinas Sta Lucia Trinidad y Tobago US Islas V rgenes Sa garra y Peterkin 1999 Kairo et al 2000 Gautam 2003 Puerto Rico Michaud y Evans 2000 Serme o y Navarro 2000 y California EE UU Roltsch et al 2006 atribuidos principalmente a la actividad de A kamali Esta especie es un endoparasitoide so litario que tambi n como adultos se alimenta de su hu
27. pulation density was found on shoots where the A kamali parasitoid was released within the organza sleeves and was significantly different from that recorded on shoots where PHM had no natural enemies F 11 29 df 1 45 p 0 001 Parasitoid activity caused a 96 5 reduction in the PHM population relative to the initial population Thirty days after treatments were established the population comprised 81 9 nymphs and 18 1 GARCIA VALENTE et al 735 AGROCIENCIA 1 de octubre 15 de noviembre 2009 introducidos particularmente A kamali fue 30 a 60 Posteriormente el impacto sobre A kamali disminuy debido a que el hiperparasitismo guarda una relaci n denso dependiente con las densidades absolutas de CRH y de su parasitoide primario La densidad poblacional m s baja de CRH se pre sent en los brotes donde se liber al parasitoide A kamali dentro de las bolsas de organza la cual fue sig nificativamente diferente en relaci n con los registros de los brotes sin enemigos naturales F 11 29 gl 1 45 p 0 001 La actividad del parasitoide ocasion una disminuci n de 96 5 en la poblaci n de CRH con respecto a la poblaci n inicial constituida 30 d despu s de establecidos los tratamientos por 81 9 de ninfas y 18 1 de ovisacos Serme o y Navarro 2000 reportan reducciones similares en las islas St Kitts St Thomas y St Croix sin embargo las dis minuciones ocurrieron 20 a 24 meses despu s de la liberaci n d
28. sped contribuyendo a la mortalidad de la CRH Kairo et al 2000 Este insecto parasita ninfas de segundo y tercer instar pero prefiere a las hembras adultas y pone un promedio de 40 60 huevos du rante su vida Sagarra y Vincent 1999 Sagarra et al 2001 Se liberan en promedio 1500 a 2000 indivi duos cuando las poblaciones de la CRH son bajas menor a 10 CRH brote de 5 cm El resultado de control se puede apreciar en las poblaciones de la CRH de 6 a 8 meses despu s de su liberaci n San tiago Islas et al 2008 En M xico la CRH se detect en 1999 en Mexi cali Baja California Roltsch ez al 2000 y en 2004 en Bahia de Banderas Nayarit y Puerto Vallarta Ja lisco SAF 2004 Por tanto el gobierno mexicano con base en los resultados exitosos de programas de 730 VOLUMEN 43 NUMERO 7 through direct damage of host plants and because it is an important quarantine pest Kairo et al 2000 Cermedi et al 2002 Physical and chemical methods used to combat have had limited success in controlling PHM Cermeli ez a 2002 Persad and Khan 2002 However in its native habitat PHM is rarely a pest its population is kept low causing no economic damage because of the presence of efficient natural enemies Goolsby et al 2002 Anagyrus kamali Moursi Hymenoptera Encyrtidae is parasitoid used in international programs for biological control of PHM It is introduced together with other natural enemies such as the preda
29. stitute 2004 SAS STAT 9 1 Users Guide SAS Institute Inc Cary N C 5121 p Serme o J M y J A Navarro 2000 Manual T cnico Identificaci n de Insectos de la Superfamilia Coccoidea con Especial nfasis en Cochinilla Rosada del Hibisco Maconellicoccus hirsutus Green OIRSA Universidad de El Salvador San Salvador 73 p
30. tle Municipality of Bahia de Banderas 5 km from the teak plantation The ovisacs were examined under a microscope to eliminate predator insect eggs and mealybugs different from PHM and isolated in gelatin capsules Each teak shoot was infested with three PHM ovisacs placed between two terminal leaves before closing the organza sleeves The number of PHM nymphs per shoot was counted 15 d after emergence On this occasion the shoots with honeydew black sooty mold and other mealybugs were removed and 18 shoots were selected to continue the observations Nine d after initial count of third PHM instar nymphs and adults three treatments were established 1 sleeves kept closed to record PHM population growth without the presence of natural enemies that would affect its development exclusion of natural enemies control 2 sleeves open at the upper end to allow free access of natural enemies of PHM present in the plantation natural parasitism 3 introduction of three two day old females and three two day old males of the parasitoid A kamali into the sleeves which were then kept closed induced parasitism The parasitoids were obtained in the Laboratory for Reproduction of Beneficial Organisms in the municipality of Bahia de Banderas operated by the Area of Biological Control of the campaign against PHM GARCIA VALENTE et al 731 AGROCIENCIA 1 de octubre 15 de noviembre 2009 machos del parasitoide A kamali de 2 d de emergidos las
31. tor Cryptolaemus montrouzieri Mulsant and Scyminus coccivora Ramakrishna Ayyar Coleoptera Coccinellidae and the parasitoids Giranusoidea indica Shafee Alam and Agarwal Hymenoptera Encyrtidae and Allotropa sp nr mecridae Hymenoptera Platygasteridae Successful results in Egypt Bartlett 1978 Abd Rabou 2005 in Antigua and Barbuda the Bahamas Barbados Dominique Grenada Jamaica St Kitts and Nevis St Thomas St Vincent and the Grenadines Santa Lucia Trinidad and Tobago the US Virgin Islands Sagarra and Peterkin 1999 Kairo et al 2000 Gautam 2003 Puerto Rico Michaud and Evans 2000 Serme o and Navarro 2000 and California USA Roltsch et al 2006 have been reported attributing success mainly to the activity of A kamali This species is a solitary endoparasitoid that in its adult stage also feeds on its host thus contributing to mortality of PHM Kairo et al 2000 A kamali parasitizes second and third instar nymphs but prefers female adults It lays an average of 40 to 60 eggs during its life Sagarra and Vincent 1999 Sagarra et al 2001 An average of 1500 to 2000 individuals are released when PHM populations are low fewer than 10 PHM 5 cm shoot The result of its control of PHM can be seen 6 to 8 months after release Santiago Islas et al 2008 In M xico PHM was detected in Mexicali Baja California Roltsch ez al 2000 and in 2004 in Bahia de Banderas Nayarit and Puerto Vallarta
32. was 64 0 mummies per shoot 30 d after opening the organza sleeves This suggests that the parasitoids responded to PHM population increase Also a lower average number of ovisacs per shoot than in the control treatment was recorded evidence that the reproductive potential of PHM was affected this could have been due to the activity of coccinellid predators Diomus sp observed The adult parasitoids observed on the shoots in open sleeves during the study were A kamali and G indica The count at 30 d revealed 61 1 and 5 9 A kamali and G indica adults However of the material placed in gelatin capsules the proportion of emerged primary parasitoids was low Figure 2 and G indica did not appear This was due to the low PHM populations in Bahia de Banderas Nayarit principally because of the regulating activity of A kamali released previously Santiago Islas et al 2008 The activity of the primary parasitoids in the control of PHM was altered by native hyperparasitoids Figure 2 Roltsch et al 2006 reported that during the second year of the program for control of PHM in California USA the impact of native hyperparasitoids such as Marrieta sp Hymenoptera Aphelinidae and Chartocerus sp on introduced primary parasitoid species particularly A kamali was 30 to 60 Impact on A kamali later decreased because hyperparasitism is dependent on the absolute densities of PHM and its primary parasitoid The lowest PHM po
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