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Aplicación de Antagonistas Microbianos para el
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1. a Qu mica y Agroindustrial 125 p P rez W y G Forbes 2008 Manual T cnico El Tiz n Tard o de la papa Centro Internacional de la Papa CIP Comercial Grafica Sucre Lima Per 12 p Phillips W M Aimes and M Wilkinson 2007 Biodiversity and biogeography of the cacao Theobroma cacao pathogen Moniliophthora roreri in tropical America Plant Pathology 56 6 911 922 Phillips W and M Wilkinson 2007 Frosty pod of cacao A disease with limited geographic range but unlimited potential for damage Phytopathology 97 12 1644 1647 Quiroz V y C Ferrera 2008 Antagonismo in vitro de cepas de Aspergillus y Trichoderma hacia hongos filamentosos que afectan al cultivo del ajo Revista Mexicana de Micolog a 26 27 34 Reyes Y B Mart nez y D Infante 2008 Evaluaci n de la actividad antag nica de trece aislamientos de Trichoderma spp sobre Rhizoctonia sp Protecci n Vegetal 23 2 112 117 Rodr guez E J Mujica y G Cubillos 2005 Manejo integrado de la moniliasis en el cultivo del cacao Corpoica Bucaramanga 25 p Rodr guez J E J Velandia y S E Viteri 2010 Evaluaci n de microorganismos aislados de gallinaza por su 7449 potencial para el biocontrol de fusarium F oxysporum en pl ntulas de uchuva Physalis peruviana Revista Facultad Nacional de Agronom a Medell n 63 2 5499 5509 Su rez C 1972 Mecanismo de penetraci n y proceso de infecci n de Moniliophthora roreri en
2. Agronom a Medell n 65 1 6305 6315 Vinale F K Sivasithamparam E Ghisalberti R Marra L Woo and M Lorito 2008 Trichoderma plant pathogen interactions Soil Biology and Biochemistry 40 1 1 10 Vinale F R Marra F Scala L Ghisalberti M Lorito and K Sivasithamparam 2006 Major secondary metabolites produced by two commercial Trichoderma strains active againt different phytopatogens Letters in Applied Microbiology 43 2 143 148 Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015
3. Infante D B Mart nez N Gonz lez y Y Reyes 2009 Mecanismos de acci n Trichoderma frente a hongos fitopat genos Protecci n Vegetal 24 1 14 21 Jaimes Y y F Aranzazu 2010 Manejo de las enfermedades del cacao Theobroma cacao L en Colombia con nfasis en monilia Moniliophthora roreri CORPOICA Produmedios Bogot 90 p Jaimes A R Coronado y Y Jaimes 2008 Evaluaci n in vitro e in vivo de cinco cepas de Bacillus sp como agentes de biocontrol de Moniliophthora roreri pp 26 27 En Memorias Seminario Internacional de Cacao Avances de Investigaci n Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural Instituto Colombiano Agropecuario Federaci n Nacional de Cacaoteros Bucaramanga Colombia Krauss U E Hidalgo R Bateman V Adonijah C Arroyo J Garc a J Crozier N A Brown G M ten Hoopen and K Holmes 2010 Improving the formulation and timing of application of endophytic biocontrol and chemical agents against frosty pod rot Moniliophthora roreri in cocoa Theobroma cacao Biological Control 54 3 230 240 Lopes L L A Carvalho G Rocha J T De Souza and A W Villela 2009 Selection of Trichoderma stromaticum isolates for efficient biological control of witches broom disease in cacao Biological Control 51 1 130 139 Medeiros F H A W Pomella J T de Souza G R Niella R Valle R P Bateman D Fravel B Vinyard and PK Hebbar 2010 A novel integrated method for management
4. esporulaci n del pat geno Figura 1B Estos resultados se corroboran con lo expuesto por Torres 2010 quien afirma que un antagonista que inhiba crecimiento micelial puede reducir la capacidad de M roreri para infectar el tejido de la planta y causar la enfermedad Al respecto S nchez 2005 inform que Trichoderma sp presenta alta actividad competitiva frente a M roreri lo que tiene importancia especialmente en la fase saprofita ya que impide su desarrollo en el mismo sustrato El hongo Trichoderma sp produce enzimas como viridin trichodermin exo y endogluconasas celobiasas quitinazas y el compuesto 6 pentyl a pirona 6PAP que presenta actividad antif ngica Grado Da o 1 0 2 1 25 3 26 50 4 51 75 5 76 100 Mart nez et al 2013 Por su parte Mejia et al 2008 y Lopes et al 2009 encontraron que Trichoderma sp mostr ser par sito de hifas de Moniliophthora spp y Phytophthora spp report ndose como posible agente de control de estos fitopat genos del cacao Betalleluz 2003 mencion que Trichoderma sp ejerci antagonismo mediante el micoparasitismo y antibiosis contra P infestans Ezziyyani 2004 Vera et al 2005 Quiroz y Ferrera 2008 Reyes 2008 y Torres et al 2008 evidenciaron el alto potencial antag nico de Trichoderma spp como micopar sito al penetrar y causar lisis del micelio de Sclerotium cepivorum y Rhizotocnia solani en ajo Sclerotium rolfsii Phytophthora sp
5. la polinizaci n e incubada Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Aplicaci n de antagonistas microbianos para el control biol gico de a 28 C durante 4 d as Agrios 2005 El pat geno se sembr a los 45 d as de la fecundaci n de los frutos y se incub a 25 C durante 25 d as Obtenci n e inoculaci n de frutos sanos Los frutos sanos de cacao se cosecharon de 16 rboles mayores de 25 a os en competencia perfecta en un lote de arboles procedentes de semilla de diversos cruzamientos interclonales con similares caracter sticas en cuanto a color y forma de frutos que presentaban susceptibilidad a la moniliasis Manualmente se fecundaron ocho flores del tercio medio superior por cada rbol con polen procedente del material varietal IMC 67 A los 70 d as de la polinizaci n se seleccionaron cuatro rboles procedentes de cruzamiento interclonal para cada tratamiento Para el conteo de conidios se prepar una suspensi n de cada uno de los antagonistas en soluci n salina NaCl 0 85 en un patr n de 9 mL utilizando 1 g de PDA colonizado por el biocontrolador y una al cuota de 400 uL de Tween 80 para la dispersi n de las conidios De esta suspensi n se hicieron diluciones seriadas de 1X10 1X10 y 1X10 tomando de esta ultima una al cuota de 500 uL para hacer los conteos en c mara Neubauer Agrios 2005 La densidad de la suspensi n de cada hongo fue ajustada a 2 6x10 conidias mL Para l
6. of witches broom disease in cacao in Bahia Brazil Crop Protection 29 7 704 711 Melnick R L C Su rez B A Bailey and PA Backman 2011 Isolation of endophytic endospore forming bacteria from Theobroma cacao as potential biological control agents of cacao diseases Biological Control 57 3 236 245 Mart nez B D Infante y Y Reyes 2013 Trichoderma spp y su funci n en el control de plagas en los cultivos Protecci n Vegetal 28 1 1 11 Mej a L C E I Rojas Z Maynard S Van Bael A E Arnold P Hebbar G J Samuels N Robbins and E A Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Herre 2008 Endophytic fungi as biocontrol agents of Theobroma cacao L pathogens Biological Control 46 1 4 14 Melnick R N Zidack B Bailey S Maximova M Guiltinan and P Backman 2008 Bacterial endophytes Bacillus spp from annual crops as potential biological control agents of black pod rot of cacao Biological Control 46 1 46 56 Mart nez B Y Reyes D Infante E Gonz lez H Ba os y A Cruz 2008 Selecci n de aislamientos de Trichoderma spp candidatos a biofungicidas para el control de Rhizoctonia sp en arroz Protecci n Vegetal 23 2 118 125 Osorio R 2010 Estudio del efecto de Trichoderma harzianum en el control de Moniliophthora roreri en plantas de Theobroma cacao en la provincia de Esmeraldas Quito Tesis ingeniero Agro industrial Escuela Polit cnica Nacional Facultad de Ingenier
7. Aplicaci n de Antagonistas Microbianos para el Control Biol gico de Moniliophthora roreri Cif amp Par en Theobroma cacao L Bajo Condiciones de Campo Application of Microbial Antagonists for the Biological Control of Moniliophthora roreri Cif amp Par in Theobroma cacao L Under Field Conditions Jorge Enrique Villamil Carvajal Silvio Edgar Viteri Rosero y William Luciano Villegas Orozco Resumen En Colombia las p rdidas ocasionadas por Moniliophthora roreri Cif amp Par en el cultivo de cacao contin an siendo considerables El objetivo del presente estudio fue investigar la actividad antag nica de dos aislamientos aut ctonos de Trichoderma sp y uno de Bacillus sp ante M roreri en condiciones de campo Los tratamientos fueron T1 hongo H5 T2 hongo H20 T3 bacteria B3 y T4 testigo Se evalu incidencia y severidad externa e interna en los frutos Los resultados de severidad externa e interna mostraron que respecto al control la disminuci n del da o en los frutos fue del 19 5 y 11 2 en el T1 del 28 y 19 5 en el T2 y del 13 5 y 8 5 en el T3 respectivamente con diferencias estad sticas a favor del T2 Se concluye que entre los tres antagonistas evaluados el hongo H20 Trichoderma sp tiene el mayor potencial para el control de la moniliasis del cacao en condiciones de campo Palabras clave Moniliasis Trichoderma Bacillus bioantagonistas Abstract In Colombia the economic losses caused by Moniliophthora r
8. a bacteria se sigui el mismo procedimiento utilizado para los hongos con el adicional de diluciones seriadas de 1x101 hasta 1x10 tomando de esta ultima una al cuota de 500 uL para hacer los conteos en c mara Petroff Hausser Agrios 2005 La densidad de la bacteria fue 3 2x10 c lulas mL De cada rbol procedente de cruzamiento interclonal se inocularon 4 frutos con 2 2 mL de suspensi n del antagonista respectivo mediante aspersi n con atomizador manual en un rea de 3 cm sobre los canales de la parte media del fruto Despu s de la inoculaci n cada fruto se protegi con una bolsa pl stica de color azul abierta en su parte inferior con el fin de evitar el lavado por lluvia y concentraci n de mayor humedad alrededor del fruto Cinco d as posteriores a la inoculaci n con los antagonistas se prepar una suspensi n de esporas del pat geno sigiendo la metodolog a anteriormente descrita para hongos aut ctonos con una concentraci n de 2 6x10 conidias mL y se inocularon los frutos utilizando 2 mL de in culo por fruto mediante aspersi n con atomizador sobre la misma rea donde fue inoculado el antagonista Simult neamente los frutos de los 4 rboles procedentes de cruzamiento interclonal asignados al testigo fueron inoculados con 2 2 mL de la Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 suspensi n del pat geno Esta inoculaci n tambi n se realiz mediante aspersi n con atomizador manual en una rea de 3 c
9. aislamiento aut ctono H20 es el hongo con el mayor potencial de control biol gico de este pat geno Al igual que en el caso de la severidad externa en este tratamiento se present el menor porcentaje de da o interno en los frutos 77 5 con diferencias significativas respecto al hongo H5 85 2 la bacteria B3 88 y 7445 2 500 2 000 1 500 AACPE 1 000 500 H5 H20 Villamil J E Viteri S E Villegas W L B3 Testigo Tratamientos Figura 2 rea abajo la curva del progreso de la enfermedad AACPE para los bioantagonistas Trichoderma sp Bacillus sp y el testigo Letras no comunes indican diferencias estad sticamente significativas seg n Tukey P lt 0 05 al testigo 96 5 Los tratamientos T1 H5 y T3 B3 no presentaron diferencias estad sticas entre s pero si con el testigo Al confrontar la disminuci n en el porcentaje de da o interno en los tratamientos con los antagonistas respecto al testigo 3 5 se infiere que el efecto de biocontrol en el T1 H5 fue de 11 2 en el T2 H20 19 5 y en el T3 B3 8 5 La Figura 4 ilustra la severidad del da o interno ocasionado por el pat geno 100 90 b 80 c 70 60 50 40 30 20 10 0 Severidad Interna H5 H20 en los diferentes tratamientos Como consecuencia de los m s bajos porcentajes de da o externo Tabla 1 e interno Figura 3 la mayor disminuci n de da o en los frutos de cacao se registr en el trata
10. ci n de bioantagonistas Tesis Doctoral en Biolog a Vegetal Facultad de Biolog a Universidad de Murcia Murcia Espa a 107 p G mez K A and A A G mez 1984 Statistical procedures for agricultural research Second edition John Wiley and Sons New York 680 p Howell C 2003 Mechanisms employed by Trichoderma species in the biological control of plant diseases The history and evolution of current concepts Plant Diseases 87 1 4 10 Hoyos L P Chaparro M Abramsky I Chet y S Orduz 2008 Evaluaci n de aislamientos de Trichoderma spp contra Rhizoctonia solani y Sclerotium rolfsii bajo condiciones in vitro y de invernadero Agronom a Colombiana 26 3 451 458 Hebbar P 2007 Cacao diseases A global perspective from an industry point view Phytopathology 97 12 1658 1663 Hern ndez A Y Ru z Y Acebo Y Migu lez y M Heydrich 2014 Antagonistas microbianos para el manejo de la pudrici n negra del fruto en Theobroma cacao L Estado actual y perspectivas de uso en Cuba Protecci n Vegetal 29 1 11 19 Isai Q D 2012 Evaluaci n de fungicidas sist micos y de contacto en el control de la Moniliasis Moniliophthora roreri del cacao Theobroma cacao L Tesis Magister Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Aplicaci n de antagonistas microbianos para el control biol gico de en Ciencias Posgrado Producci n Agroalimentaria en el Tr pico Colegio de Postgraduados 86 p
11. frutos alcanzaron madurez de cosecha se abrieron longitudinalmente para determinar la severidad interna la que se expres en t rminos de porcentaje de da o empleando la escala en grados y porcentaje de da o Grado O 0 de da o Grado 1 1 20 Grado 2 21 40 Grado 3 41 60 Grado 4 61 80 Grado 5 81 100 de da o Jaimes y Aranzazu 2010 An lisis biom tricos Se analizaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza para los datos obtenidos en cada variable mediante la prueba de Shapiro wilk y Bartlett se corri el an lisis de varianza ANOVA y se aplicaron las pruebas de comparaci n m ltiple de Tukey G mez y G mez 1984 utilizando el paquete estad stico R versi n 3 0 2 copyright RESULTADOS Y DISCUSI N Incidencia de moniliasis en los frutos tratados Los primeros s ntomas gibas de la enfermedad se observaron 40 d as posteriores a la inoculaci n del 7443 pat geno De acuerdo con Su rez 1972 en frutos inoculados a los 70 d as de desarrollo el periodo de incubaci n desde la penetraci n hasta la aparici n de los primeros s ntomas generalmente es de 40 60 d as Una de las caracter sticas de este fitopat geno es el prolongado periodo de incubaci n Evans 2007 Phillips et al 2007 Los resultados de los tratamientos sobre la incidencia de moniliasis en los frutos de cacao mostraron menores porcentajes en lo tratamientos con los antagonistas durante las dos primeras semana
12. frutos de cacao Theobroma cacao L pp 506 510 En Memorias IV Conferencia Internacional de Investigaciones en Cacao Trinidad y Tobago Su rez L y C Cabrales 2008 Identificaci n de las especies de cepas nativas de Trichoderma sp y Bacillus sp y evaluaci n de su potencial antagonista in vitro frente al hongo fitopat geno nativo M roreri en el departamento de Norte de Santander Revista de la Universidad Francisco de Paula Santander 13 1 45 56 S nchez M 2005 Efecto antag nico de Trichoderma harzianum y Trichoderma viride sobre Moniliophthora roreri Cif amp Par en cacao Ucayali Tesis de Agronom a Facultad de Ciencias Agropecuarias Universidad Nacional de Ucayali Pucallpa Per 55 p Shoresh M G Harman and F Mastouri 2010 Induced systemic resistance and plant responses to fungal biocontrol agents Phytopathology 48 21 43 Shaner G and R E Finney 1977 The effect of nitrogen fertilization on the expression of slow mildewing resistance in Knox wheat Phytopathology 67 1051 1056 Su rez L y R Alba 2013 Aislamiento de microorganismos para el control biol gico de Moniliophthora roreri Acta Agron mica 62 4 370 378 Singh J S V C Pandey and D P Singh 2011 Efficient soil microorganisms A new dimension for sustainable agriculture and environmental development Agriculture Ecosystems and Environment 140 3 4 339 353 Torres E J lannacone y H G mez 2008 Biocontrol del moh
13. i n de metabolitos secundarios los cuales pueden ser vol tiles o difusibles pero que en cualquiera de los casos sin entrar en contacto f sico con el pat geno pueden inhibir o restringir su crecimiento Rodr guez et al 2010 Algunas cepas de Trichoderma producen trichodermina dermadina suzukacilina viridina alameticina richotoxina metabolitos que son responsables del mecanismo antag nico Vinale et al 2006 La desactivaci n de los factores de patogenicidad de Trichoderma contra hongos fitopat genos constituye un mecanismo de antagonismo indirecto poco estudiado Mart nez et al 2013 Es posible que el potencial enzim tico de Trichoderma para detener el proceso infeccioso de los pat genos sea mucho mayor pues este controlador biol gico secreta m s de 70 metabolitos entre ellos sustancias estimuladoras del crecimiento y desarrollo de las plantas Howell 2003 Las cepas de Trichoderma pueden activar un mecanismo nativo de defensa en las plantas contra diferentes plagas conocido como Resistencia Sist mica Inducida SIR Systemic Induced Resistance Shoresh et al 2010 Mart nez et al 2013 Diversas clases de compuestos pueden ser liberados por Trichoderma en la zona de la rizosfera y estar relacionados con la IRS en las plantas Shoresh et al 2010 A n no se esclarecen y ampl an los conocimientos acerca de Trichoderma como inductor de resistencia pero es indiscutible su funci n en la defensa de las plan
14. idad del da o externo ocasionado por el pat geno en presencia y ausencia de bioantagonistas se puede apreciar en la Figura 1 En general el incremento de la severidad de la moniliasis en todos los tratamientos podr a estar relacionada con el aumento progresivo de la precipitaci n pluvial y la temperatura ocasionada por las bolsas pl sticas empleadas en las pruebas durante el desarrollo del experimento Tabla 1 lo que gener en el ambiente condiciones de humedad relativa favorables para el crecimiento y esporulaci n del pat geno Esta observaci n concuerda con Phillips y Wilkinson 2007 y Phillips et al 2007 quienes afirmaron que el conidio necesita de la presencia de agua para germinar por lo que la moniliasis se incrementa en los meses de lluvia en general el hongo prospera con precipitaci n anual de 780 a 5 500 mm temperatura promedio anual de 18 6 a 28 C y 85 de humedad relativa condiciones que se corresponden con las ptimas de crecimiento del pat geno Los frutos inoculados con Trichoderma sp H5 y Bacillus sp B3 presentaron el s ntoma de mancha de color chocolate que se hizo mayor en el tejido a medida que aument la precipitaci n pero no evidenciaron esporulaci n del pat geno Figura 1 A y C Estos resultados est n de acuerdo con Infante et al 2009 y Martinez et al 2013 quienes registraron que Trichoderma sp tiene una alta capacidad de competencia por el sustrato Tabla 1 Efecto de los antag
15. iol gico Hoyos et al 2008 l Ingeniero Agr nomo Joven Investigador Colciencias UPTC Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia Facultad de Ciencias Agropecuarias Programa de Ingenier a Agron mica Avenida Central del Norte Tunja Colombia lt cavitosaQyahoo com gt 2 Profesor Titular Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia Facultad de Ciencias Agropecuarias Programa de Ingenier a Agron mica Avenida Central del Norte Tunja Colombia lt silvio viteriQuptc edu co gt 3 Ingeniero Agr nomo Investigador Corporaci n Centro de Innovaci n del Tr pico Alto Sostenible CEI3TAS Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia Avenida Central del Norte Tunja Colombia lt willvillegas4gmail com gt Recibido Agosto 8 de 2013 Aceptado Mayo 26 de 2014 Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 doi http dx doi org 10 15446 rfnam v68n1 47830 La competencia se relacciona con el comportamiento desigual de dos o m s organismos ante un mismo requerimiento siempre y cuando la utilizaci n del mismo por uno de ellos reduzca la cantidad necesaria para los dem s Mart nez et al 2008 Trichoderma spp puede parasitar las hifas del pat geno a trav s de enrollamientos ganchos y cuerpos de tipo apresorios que penetran la pared celular porla acci n hidrol tica de las enzimas quitinasas glucanasas y celulasas Bernal et al 2007 Vinale et al 2008 El efecto de antibiosis se debe a la producc
16. l biol gico de M roreri en cacao demostrado en este estudio especialmente por el hongo H20 Trichoderma sp la aplicaci n de estos antagonistas microbianos debe integrarse Grado Da o 0 0 1 1 20 2 21 40 3 41 60 4 61 80 5 81 100 con practicas de prevenci n de diseminaci n de la enfermedad como el uso de cortinas rompevientos desinfecci n de herramientas traslado de material vegetal y el trasporte de animales o el mismo hombre entre lotes de cacao Jaimes y Aranzazu 2010 Las medidas de control para el manejo integrado de plagas y enfermedades en el cultivo involucran la siembra de materiales gen ticos de alta productividad con tolerancia o resistencia parcial a la enfermedad podas semestrales regulaci n del sombrio permanente manejo trimestral de arvenses nutrici n balanceada con base en an lisis de suelos y foliar sistemas adecuados de drenaje remoci n semanal de frutos enfermos Rodr guez et al 2005 Jaimes y Aranzazu 2010 y la aplicaci n de la mezcla de fungicidas protectantes a base de cobre y sist micos i a Azoxistrobin en cultivos altamente productivos Arg ello 2000 Ayala 2008 Isai 2012 Figura 4 Efecto de los antagonistas microbianos sobre la expresi n de la severidad interna de moniliasis en frutos de cacao en condiciones de campo A Trichoderma sp H5 B Trichoderma sp H20 C Bacillus sp B3 D Testigo CONCLUSIONES Los aislados aut ctonos Trich
17. m sobre los canales de la parte media del fruto Jaimes y Aranzazu 2010 Variables evaluadas Se llev un registro semanal de la incidencia y severidad externa de la enfermedad a partir de la aparici n de los primeros s ntomas durante un per odo de 6 semanas La severidad interna se determin cuando los frutos alcanzaron madurez de cosecha 48 d as posteriores a la inoculaci n La incidencia de la enfermedad en cada semana se calcul en porcentaje mediante la f rmula de Arguello 2000 contando el n mero de frutos con el s ntoma de la enfermedad La severidad externa se evalu primero con base en el porcentaje de tejido afectado en el fruto utilizando la escala dada en grados y porcentaje de da o Grado 1 0 fruto sano Grado 2 1 25 protuberancia Grado 3 26 50 inicio de mancha Grado 4 51 75 mancha Grado 5 76 100 esporulaci n y luego mediante la sumatoria de los grados de da o en porcentaje sobre el n mero total de datos por el mayor dato del porcentaje de severidad C rdenas y Giraldo 1986 Para comparar el efecto de los tratamientos sobre la severidad externa se calcul el rea abajo la curva del progreso de la enfermedad AACPE mediante la aplicaci n de la f rmula planteada por Shaner y Finney 1977 Para introducir los datos se tuvo en cuenta el de da o externo y el n mero del d a en el cual se hizo la evaluaci n despu s de la aplicaci n de los tratamientos P rez y Forbes 2008 Cuando los
18. miento T2 lo que demuestra que el aislamiento de Trichoderma sp H20 tiene capacidad antag nica sobre M roreri en condiciones de campo Resultados similares fueron reportados por Benito et al 2007 Bailey et al 2008 y Osorio 2010 quienes al evaluar cepas de T viride T Harzianum y T hamatum encontraron antagonismo B3 Testigo Tratamientos Figura 3 Efecto de los antagonistas microbianos Trichoderma sp y Bacillus sp sobre la severidad interna de la moniliasis en frutos de cacao en condiciones de campo Letras no comunes indican diferencias estad sticamente significativas seg n Tukey P lt 0 05 7446 Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Aplicaci n de antagonistas microbianos para el control biol gico de sobre M roreri in vitro e in situ Al respecto Krauss et al 2010 mencionan que los bioensayos realizados con Trichoderma sp han sido efectivos y que por su naturaleza el control biol gico no elimina sino que reduce las poblaciones del pat geno y como consecuencia reduce la incidencia de la enfermedad No obstante a pesar de las potencialidades de estos antagonistas aut ctonos se debe profundizar en el estudio usando un mayor n mero de repeticiones por tratamiento y haciendo aspersiones masivas sobre el dosel de T cacao para mejorar su efectividad cuando sean aplicados como inoculantes microbianos Lo anterior sugiere que para un mejor aprovechamiento del potencial de contro
19. ntrol potential in Theobroma cacao Biological Control 46 1 24 35 Betalleluz V 2003 Control en tomate de Phytophthora infestans con los hongos antagonistas Trichoderma harzianum T lignorum T viride y Gliocladium virens bajo condiciones controladas Ayacucho Tesis Licenciatura en Biolog a Facultad de Biolog a Universidad Nacional San Crist bal de Huamanga Ayacucho Per 76 p Benito J E Ar valo y L Garc a 2007 Manejo integrado del cacao para el control de enfermedades con nfasis en monilia 39 p En Memorias Foro Binacional ICT INIA Situaci n actual y perspectivas de investigaci n 7448 Villamil J E Viteri S E Villegas W L en cacao Theobroma cacao L en el Per APP Cacao Proyecto INIA ICT Per Ecuador C rdenas Cy J Giraldo 1986 Evaluaci n de la respuesta de algunos cultivares del cacao Theobroma cacao L a Moniliophthora roreri mediante dos m todos de inoculaci n en frutos y en semilla en estado radicular Trabajo de grado Ingeniero Agr nomo Facultad de Agronom a Universidad de Caldas Manizales Colombia 107 p Federaci n Nacional de Cacaoteros FEDECACAO 2014 Colombia estad sticas de la producci n nacional registrada de cacao en grano En http www fedecacao com co consulta agosto 2014 Evans H 2007 Cacao diseases The trilogy revisited Phytopathology 97 12 1640 1643 Ezziyyani M 2004 Biocontrol de Phytophthora capsici en pimiento con combina
20. o foliar del tomate Cladosporium fulvum 7450 Villamil J E Viteri S E Villegas W L empleando cuatro hongos antagonistas Bragantia 67 1 169 178 Torres M 2010 Progreso temporal y manejo integrado de la moniliasis Moniliophthora roreri Cif y Par Evans et al del cacao Theobroma cacao L en Tabasco M xico Tesis doctorado en Fitosanidad Fitopatolog a Colegio de Postgraduados Texcoco M xico 99 p Tchameni S N M E Ngonkeu B A Begoude L Wakam R Fokom A D Owona J B Mbarga T Tchana PR Tondje F X Etoa and J Kuat 2011 Effect of Trichoderma asperellum and arbuscular mycorrhizal fungi on cacao growth and resistance against black pod disease Crop Protection 30 10 1321 1327 Villamil J 2011 Evaluaci n de hongos y bacterias en la capacidad antag nica a monilia Moniliophthora roreri en cacao Theobroma cacao L in vitro y en campo Trabajo de grado Ingeniero Agr nomo Facultad de Ciencias Agropecuarias Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia Tunja 78 p Vera R B Moreno R Acevedo y E Trujillo 2005 Caracterizaci n de aislamientos de Trichoderma spp por tipo de antagonismo y electroforesis de isoenzimas Revista Fitopatolog a Venezolana 18 1 1 7 Villamil J J Blanco y S Viteri 2012 Evaluaci n in vitro de microorganismos nativos por su antagonismo contra Moniliophthora roreri Cif amp Par en cacao Theobroma cacao L Revista Facultad Nacional de
21. oderma sp H5 y H20 y Bacillus sp B3 son potencialmente eficientes en el control biol gico de Moniliophthora roreri Cif amp Par en T cacao en condiciones de campo lo que indica que si existen alternativas biol gicas para el control de este pat geno Trichoderma sp H20 demuestra tener la mayor capacidad antag nica contra M roreri al inducir en condiciones de campo los menores porcentajes de severidad externa e interna la menor rea abajo la curva del progreso de la enfermedad y en consecuencia la mayor disminuci n de da o en los frutos de cacao por lo que se destaca como un agente con el mayor potencial para el control de dicho pat geno Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Laspotencialidades demostradas porestosantagonistas sugieren la necesidad de continuar las evaluaciones a gran escala en condiciones de campo utilizando aplicaciones masivas sobre el cultivo mayor n mero de repeticiones y esclareciendo los mecanismos a trav s de los cuales ejercen su acci n para mejorar su efectividad cuando sean aplicados como inoculantes microbianos AGRADECIMIENTOS Los autores expresan sus agradecimientos al equipo de trabajo del Laboratorio de Control Biol gico Grupo Manejo Biol gico de Cultivos GMBC del Programa de Ingenier a Agron mica de la Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia sede Tunja por el apoyo incondicional durante todo el proceso de la 7447 investigaci n y especialmente a lo
22. onistas Trichoderma sp y Bacillus sp sobre la severidad externa de moniliasis en frutos de cacao bajo condiciones de campo Municipio de Coper Boyac Colombia Tratamientos Severidad Externa Semanas 1 DS 2 DS 3 DS 4 DS 5 DS 6 DS T1 Trichoderma sp H5 228ab 15 298c 1 3 504a 13 605b 2 1 680b 08 750b 0 8 T2 Trichoderma sp H20 22 0b 1 6 275d 0 6 403b 06 488c 13 545c 1 7 665c 26 T3 Bacillus sp B3 243ab 10 325b 17 500a 1 7 620b 16 733b 28 810b 5 7 T4 Testigo sin 248a 0 5 353a 10 543a 1 0 703a 24 850a 50 945a 3 1 antagonista Letras no comunes indican diferencias estad sticamente significativas seg n Tukey P lt 0 05 DS representa la desviaci n est ndar 7444 Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 Aplicaci n de antagonistas microbianos para el control biol gico de Respecto a Bacillus sp Jaimes et al 2008 y Su rez y Alba 2013 corroboraron que especies de este g nero pueden inhibir a M roreri in vitro mediante la liberaci n de metabolitos secundarios Espec ficamente cepas de B cereus y B subtilis han sido utilizadas para el control biol gico de Phytophthora spp tanto in vitro como en suelos infestados con el pat geno Melnick et al 2008 Melnick et al 2011 Acebo et al 2012 Hern ndez et al 2014 En contraste a los tratamientos T1 y T3 los frutos inoculados con el hongo antagonista H20 T2 mostraron una disminuci n considerable en la
23. oreri Cif amp Par in the cocoa cultivation continue being considerable The objective of this study was to investigate the antagonistic activity of two indigenous isolates of Trichoderma sp and one of Bacillus sp over M roreri under field conditions The treatments were T1 fungus H5 T2 fungus H20 T3 bacteria B3 T4 control The variables evaluated on the cocoa fruits were incidence and external and internal severity The results of the external and internal severity showed that with respect to the control the damage reduction on the cocoa fruits was 19 5 and 11 2 in T1 28 and 19 5 in T2 and 13 5 and 8 5 in T3 respectively with statistical differences in favor of T2 It is concluded that among the three evaluated antagonists the fungus H20 Trichoderma sp has the greatest potential for the biocontrol of frosty pod rot in the cocoa cultivation under field conditions Key words Frosty pod rot Trichoderma Bacillus bioantagonists La b squeda de microorganismos antagonistas para el control biol gico de pat genos en cultivos de importancia econ mica ha despertado especial inter s debido a sus potencialidades y a la gravedad de los impactos ecol gicos causados por la constante y creciente aplicaci n de agroqu micos en los agroecosistemas Acebo et al 2012 Su rez y Alba 2013 Los hongos antagonistas del g nero Trichoderma tienen la capacidad de actuar contra una amplia variedad de pat genos del suelo Fusarium
24. p Rosellinia sp Fusarium oxysporum Botrytis cinerea Verticillium dahliae y Cladosporium fulvum en diferentes cultivos La tendencia en la severidad externa del pat geno a trav s del tiempo mostr que el menor porcentaje de expresi n de severidad externa de M roreri durante las seis semanas del experimento fue el H20 etapa en la que los porcentajes de severidad fueron significativamente los m s bajos Tabla 1 rea abajo la curva del progreso de la enfermedad AACPE Los valores del AACPE para cada tratamiento Figura 1 Escala en porcentaje de da o con la cual se determin la severidad externa de moniliasis en frutos de cacao en condiciones de campo A Trichoderma sp H5 B Trichoderma sp H20 C Bacillus sp B3 D Testigo fueron T1 H5 2060 T2 H20 1707 T3 B3 2161 y T4 testigo 2435 Los datos m s altos corresponden a los tratamientos con menor efecto de biocontrol sobre la moniliasis La Figura 2 muestra que el hongo H20 tuvo el mejor efecto antag nico contra M roreri seguido de los otros dos antagonistas H5 y B3 Severidad interna Los frutos que alcanzaron madurez de consumo presentaron disminuci n en el n mero de semillas y anormalidades en su desarrollo Figura Rev Fac Nal Agr Medell n 68 1 7441 7450 2015 3 similar a lo observado por Evans 2007 en frutos infectados por M roreri menores a 2 meses Estos resultados ratifican que entre los antagonistas evaluados en este estudio el
25. s despu s de la aparici n de los s ntomas sin diferencia estad stica frente al control Aunque las diferencias no alcanzaron los niveles de significaci n se destaca que la menor incidencia ocurri en los frutos inoculados con el hongo antagonista H20 T2 aislamiento que en condiciones in vitro inhibi por completo el crecimiento y esporulaci n de M roreri Villamil et al 2012 A partir de la tercera semana la incidencia de moniliasis fue del 100 en todos los tratamientos independientemente de la presencia de antagonista Severidad externa El menor porcentaje de severidad externa se encontr en los frutos inoculados con el antagonista H20 T2 Las diferencias en cuanto a la severidad externa entre el tratamiento T2 y el testigo T4 fueron significativas durante las seis semanas del estudio y frente a los otros dos antagonistas a partir de la semana 3 Entre los tratamientos T1 hongo H5 y T3 bacteria B3 no se presentaron diferencias significativas en el tiempo del estudio pero los dos tambi n se diferenciaron del testigo T4 a partir de la semana 4 Tabla 1 Espec ficamente seg n los datos Villamil J E Viteri S E Villegas W L registrados en la semana 6 al comparar el porcentaje en la disminuci n del da o externo en los tratamientos con aislamientos antagonistas respecto al control 5 5 se deduce que el efecto del biocontrol en el T1 fue del 19 5 en el T2 del 28 y en el T3 del 13 5 La sever
26. s profesores Jorge Velandia Jorge Orlando Blanco y Donald Riascos por sus valiosos aportes y orientaci n en la metodolog a BIBLIOGRAF A Agrios G N 2005 Fitopatolog a Quinta edici n Limusa M xico D F M xico 819 p Arguello O 2000 Manejo integrado de la monilia en cacao Theobroma cacao L pp 74 84 En Mej a L O Arguello ed Tecnolog a para el mejoramiento del sistema de producci n de cacao CORPOICA Impresores Colombianos Bucaramanga 144 p Ayala F 2008 Manejo integrado de moniliasis Moniliophthora rorer en el cultivo de cacao Theobroma cacao L mediante uso de fungicidas combinado con labores culturales Guayaquil Tesis Ingeniero Agropecuario Facultad de Ingenier a en Mec nica y Ciencias de la Producci n Escuela Superior Polit cnica del Litoral Guayaquil Ecuador 115 p Acebo Y A Hern ndez M Heydrich M El Jaziri and A N Hern ndez 2012 Management of black pod rot in cacao Theobroma cacao L a review Fruits 67 1 41 48 Bernal A C Andreu M Moya M Gonz lez y O Fern ndez 2007 Utilizaci n de Trichoderma spp como alternativa ecol gica para control de Fusarium oxysporum Schlecht f sp cubense E F Smith Snyd 8l Hans Fitosanidad 83 26 29 Bailey B A H Bae M D Strem J Crozier S E Thomas G J Samuels B T Vinyard and K A Holmes 2008 Antibiosis mycoparasitism and colonization success for endophytic Trichoderma isolates with biological co
27. sp H5 T2 Trichoderma sp H20 T3 Bacillus sp B3 y T4 testigo Se utiliz un dise o experimental completamente al azar DCA con cuatro tratamientos cuatro repeticiones cuatro frutos por repetici n Obtenci n de inoculantes microbianos Los biocultivos fueron suministrados por el cepario del Laboratorio de Control Biol gico del Grupo Manejo Biol gico de Cultivos GMBC del Programa de Ingenier a Agron mica de la Universidad Pedag gica y Tecnol gica de Colombia Los antagonistas microbianos aut ctonos se obtuvieron previamente de suelo rizosf rico y de frutos de cacao de arboles procedentes de semilla de diversos cruzamientos interclonales mayores a 40 a os de las fincas Diamante y Resguardo del municipio de Coper Boyac Como criterio de selecci n se tuvo en cuenta su potencial para reducir el crecimiento y esporulaci n de M roreri en condiciones in vitro Villamil et al 2012 El aislamiento de M roreri se obtuvo a partir de frutos completamente esporulados coleccionadas en la finca Corozales de los cuales se tom el micelio del hongo y se realiz siembra directa en cajas Petri en medio de cultivo Agar Papa Dextrosa PDA La multiplicaci n de los antagonistas y el pat geno se hizo en cajas de Petri en medio PDA hongos y Agar Nutriente AN bacterias Los hongos fueron sembrados a los 62 d as de la polinizaci n de los h bridos e incubados a 25 C durante 8 d as y la bacteria a los 66 d as de
28. spp Rhizoctonia spp Pythium spp Phytophthora spp y Sclerotinia sp y del follaje Botrytis spp y Peronospora sp Hoyos et al 2008 Reyes et al 2008 Tchameni et al 2011 Rodr guez et al 2010 Acebo et al 2012 Mart nez et al 2013 Con relaci n a M roreri y M perniciosa especies de los g neros Trichoderma y Gliocladium han sido ampliamente calificadas como agentes eficaces en el control biol gico de las enfermedades causadas por estos pat genos tanto en condiciones in vitro como in situ en diferentes reas geogr ficas Hebbar 2007 Bailey et al 2008 Su rez y Cabrales 2008 Krauss et al 2010 Medeiros et al 2010 Villamil 2011 Villamil et al 2012 Hernandez et al 2014 Resultados similares han sido obtenidos utilizando bacterias del g nero Bacillus con actividad antag nica eficaz ante M roreri Benito et al 2007 Jaimes et al 2008 Melnick et al 2008 Melnick et al 2011 Su rez y Alba 2013 Entre los mecanismos de acci n utilizados por Trichoderma spp se destacan la competencia por el espacio y los nutrientes el micoparasitismo la producci n de compuestos inhibidores la inactivaci n de enzimas del agente pat geno y la inducci n de resistencia en la planta Mart nez et al 2008 Shoresh et al 2010 Tchameni 2011 Hern ndez et al 2014 La multiplicidad de estos mecanismos en un aislamiento es una caracter stica importante para su selecci n como agente de control b
29. tas Mart nez et al 2013 Los principales mecanismos involucrados en el control biol gico de fitopat genos con el uso de bacterias antagonistas como Bacillus sp son la competencia por nutrientes minerales y espacio la s ntesis de metabolitos tales como sider roros antibi ticos toxinas y biosurfactantes y la inducci n de resistencia sist mica en la planta Melnick et al 2011 Singh et al 2011 Acebo et al 2012 Estos mecanismos son potenciados por alta motilidad del microorganismo y su capacidad de formar biopel culas Acebo et al 2012 7442 Villamil J E Viteri S E Villegas W L As el objetivo de este estudio se enfoca a determinar la actividad antag nica de dos aislamientos aut ctonos de Trichoderma sp y uno de Bacillus sp ante Moniliophthora roreri Cif amp Par para el dise o de estrategias que permitan el manejo integrado de la moniliasis en el cultivo de cacao MATERIALES Y M TODOS rea de estudio El estudio se realiz en la finca Corozales vereda Resguardo del municipio de Coper occidente de Boyac Colombia coordenadas 05 28 45 6 N 74 02 23 1 O a una altura de 825 msnm temperatura promedio de 22 a 32 C precipitaci n pluvial acumulada de 1 557 mm y humedad relativa de 84 12 Definici n de los tratamientos Se evaluaron los aislamientos aut ctonos Trichoderma sp H5 y H20 y Bacillus sp B3 Se establecieron los siguientes tratamientos T1 Trichoderma
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